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Introducción
Las flores representan una de las innovaciones más significativas en la evolución de las plantas terrestres. Su diversidad morfológica, funcional y ecológica ha permitido a las angiospermas conquistar una amplia gama de hábitats y convertirse en el grupo vegetal dominante en casi todos los ecosistemas actuales. No obstante, pese a los avances sustanciales en biología molecular, genética evolutiva y paleobotánica, el origen de la flor sigue siendo un tema profundamente debatido y parcialmente comprendido1.
Desde una perspectiva del desarrollo, la flor es un sistema altamente integrado, compuesto por órganos especializados cuya identidad está determinada por redes complejas de genes reguladores. En particular, el carpelo -el órgano femenino de la flor- reviste una importancia clave, tanto por su rol en la reproducción sexual como por su valor filogenético como sinapomorfía definitoria de las angiospermas2)(3. Comprender su origen y evolución es fundamental para reconstruir los procesos que dieron lugar a las flores modernas.
Durante las últimas décadas, estudios en especies modelo como Arabidopsis thaliana han permitido dilucidar con gran detalle los mecanismos genéticos que rigen la formación de los órganos florales, en especial a través del modelo ABCDE y del modelo del cuarteto floral4)(5)(6. Sin embargo, las redes reguladoras identificadas en estas especies no siempre son representativas de las angiospermas en su conjunto7, lo que ha motivado una creciente atención hacia especies no modelo, particularmente aquellas ubicadas en posiciones filogenéticas clave, como las gimnospermas y las angiospermas basales8)(9.
Esta revisión tiene como objetivo sintetizar los avances recientes en la comprensión del desarrollo y evolución del carpelo en angiospermas, con énfasis en los mecanismos moleculares que subyacen a su formación, tanto en especies modelo como en linajes más primitivos. Para ello, se abordan tres ejes principales: (i) la caracterización de redes reguladoras génicas en A. thaliana y su comparación con otras angiospermas; (ii) la reconstrucción hipotética de la red génica ancestral del carpelo; y (iii) la relevancia de especies no modelo y nuevas herramientas metodológicas para la investigación evolutiva del desarrollo floral. El propósito último es contribuir a una visión integradora que combine la evidencia genética, morfológica y permita avanzar hacia una comprensión más robusta del origen de la flor.
Mecanismo molecular que controla el desarrollo floral en las angiospermas actuales
A pesar de su gran diversidad morfológica, en general, la flor está compuesta por cuatro tipos de órganos. dispuestos en verticilos. La identidad de los órganos florales está especificada por genes homeóticos que funcionan en un modelo genético denominado modelo ABC10. Este modelo se extendió al modelo ABCDE, que incorpora notablemente una nueva clase de componente genético, la clase E, que se encontró que actúa junto con los otros genes homeóticos florales (Figura 1)4)(5.
En el modelo ABC, los genes de clase A, son necesarios para especificar la identidad del sépalo, los genes de clase A y B juntos establecen la identidad del pétalo, los genes de clase B y C juntos establecen la identidad del estambre, y los genes de clase C especifican la identidad del carpelo. Por su parte, los genes de la clase E son necesarios para apoyar las actividades de los genes de clase A, B y C (Figura 1), mientras que los genes de clase D se identificaron originalmente como necesarios para especificar el desarrollo del óvulo10. Sin embargo, los genes de clase D están estrechamente relacionados con los genes de clase C y pueden tener actividades superpuestas con estos, dependiendo de la especie analizada1)(6.
Figura 1: Interacción del Modelo de cuarteto floral con el modelo ABCDE para el desarrollo floral de Arasbidopsis thaliana, mostrando genes homeóticos que especifican la identidad del órgano floral. Los genes de Clase A son APETALA1 (AP1), y APETALA2 (AP2), los genes de la Clase B son APETALA3 (AP3) y PISTILLATA (PI), los genes de la Clase C son AGAMOUS (AG), los de la Clase D son SHATTERPROOF1 y 2 (SHP1, SHP2) y SEEDSTICK (STK) y por último SEPALLATA 1-4 (SEP1-4) codifican genes de la Clase E. (Fuente: Adaptado de11)
Casi todos los genes homeóticos del modelo ABCDE son factores de transcripción de dominio MADS de tipo MIKC, que contienen cuatro dominios conservados, entre los cuales el dominio MADS (M) es la región más conservada y se asocia con la actividad de unión al ADN, la dimerización y la localización nuclear 11) (6. En Arabidopsis thaliana, los genes de clase A son APETALA1 (AP1) y APETALA2 (AP2), los genes de clase B son APETALA3 (AP3) y PISTILLATA (PI), el gen de la clase C es AGAMOUS (AG), los genes de clase D son VARA DE SEMILLAS (STK), SHATTERPROOF1 y 2 (SHP1, SHP2), y por último SEPALLATA 1-4 (SEP1-4) que codifican genes de la clase E 12. De los genes mencionados anteriormente, solo AP2 no es miembro de la familia MADS-box, sino que es el miembro fundador de la familia AP2 de dominios de factores de transcripción12.
El modelo de cuarteto floral, revisado por6 explica cómo los genes homeóticos del modelo ABCDE interactúan con los genes diana posteriores para controlar la formación de diferentes órganos florales (Figura 1). Además, de regular diversos objetivos posteriores, los genes del modelo ABCDE También establecen un amplio cruce genético y regulan su propia expresión13.
El modelo ABCDE solo se ha investigado directamente en unas pocas especies de angiospermas modelo13)(7. Sin embargo, ensayos de hibridación In-situ, datos de interacción proteína-ADN y análisis funcionales sugieren la existencia de un mecanismo conservado de los genes B y C entre especies de gimnospermas existentes y las plantas con flores14)(15)(16)(17. Los cambios evolutivos dentro de los clados de genes MADS-box del modelo ABCDE pueden haber sido un paso clave para el origen de la flor y de los carpelos dentro de ella7)(2)(18.
Regulación genética de tejidos reproductivos femeninos en modelo vegetal Arabidopsis Thaliana
El gineceo de A. thaliana está compuesto por dos carpelos fusionados congénitamente que se desarrollan en el centro de la flor. El programa de desarrollo femenino comienza en la Etapa 3, cuando el Factor AG, de clase C, se activa mediante WUSCHEL (WUS) y LEAFY (LFY). Siendo las etapas de desarrollo floral las propuestas por19, AG se expresa en el MF y se requiere para reprimir la actividad de WUS9. De esta forma AG interactúa con otras proteínas para especificar la identidad del carpelo20.
Después de que la identidad del carpelo se determine por AG, intervienen varios genes de varias clases, la mayoría de los cuales codifican factores de transcripción y actúan para regular el programa de desarrollo del gineceo de A thaliana. Se establece, así, una zona meristemática en los márgenes de los tejidos del carpelo para producir nuevos tejidos en la región medial del gineceo. Este meristemo se denomina meristemo del margen del carpelo (MMC)21. Del mismo, derivan tejidos muy importantes para la reproducción sexual22.
Además de los genes implicados en el desarrollo del gineceo, las fitohormonas también desempeñan un papel esencial. Estas incluyen a la auxina y a la citoquinina, que juntas promueven el desarrollo del dominio medial del gineceo22. Basados en la revisión de9, se presenta a continuación un resumen de la regulación del desarrollo del gineceo en A. thaliana.
Tabla 1: Regulación génica del gineceo en A. thaliana. Genes que regulan el desarrollo de tejidos reproductivos femeninos en la planta modelo Arabidopsis thaliana. AGAMOUS (AG); WUSCHEL (WUS); LEAFY (LFY); KNUCKLES (KNU); YUCCA1 y 4 (YUC1/4); PINOID1, 3 y 7 (PIN1, 3 y 7), PROTEINA DE FOSFOTRANSFERENCIA DE HISTIDINA DE ARABIDOPSIS 6 (AHP6); FACTOR DE RESPUESTA A LA AUXINA 3 (ARF3); ETTIN(ETT); de CRABS CLAW (CRC); TORNADO2 (TRN2); SPATULA (SPT); INDEISCENT (IND) y HECATE1-3 (HEC1-3). (Fuente:9).
| Etapas de desarrollo | Algunos genes implicados | Procesos regulados |
| Etapas 3 - 5 | AG, WUS, LFY, KNU, YUC1/4, PIN1/3 AHP6, ARF3, ETT | Aparición del Meristemo Floral (MF), Determinación de la identidad del Carpelo, Meristemo del Margen del Carpelo (MMC) |
| Etapas 5 - 7 | AG, ETT, CRC, TRN2. | Terminación del MF, desarrollo de gineceo, elongación de valva, crecimiento apical y polaridad lateral. |
| Etapas 7 - 9 | SPT, IND, HEC1-3. | Desarrollo de tejidos mediales, desarrollo de estilo y estigma. |
En los estadios 3 a 5, la expresión de AG es necesaria para determinar la identidad gineceo/carpelo y la terminación del MF. AG coordina ambos procesos a través de la regulación de la interacción entre la citoquinina y la auxina, reprimiendo WUS tanto directa como indirectamente a través de KNUCKLES (KNU). En la etapa 5, hay un pico de citoquinina en el ápice del gineceo, mientras que la auxina se concentra en dos focos laterales en las células apicales. Estos patrones de distribución hormonal están coordinados por la acción de las flavinas monooxigenasas YUCCA1 y 4 (YUC1/4), y de los portadores de eflujo de auxinas PINOID1, 3 y 7 (PIN1, 3 y 7). La represión activa de la citoquinina también ocurre a través de la PROTEINA DE FOSFOTRANSFERENCIA DE HISTIDINA DE ARABIDOPSIS 6 (AHP6) (Tabla 1). Por su parte, ARF3/ETTIN (FACTOR DE RESPUESTA A LA AUXINA 3 Y ETTIN) es activado por ambos AG y la auxina.
Entre las etapas 5 y 7, ETT está involucrado en la terminación de MF y el desarrollo del gineceo. En esta etapa, controla la elongación de las valvas a través de la regulación positiva de la actividad de la pectina metilesterasa (PME) en la pared celular23. ETT también reprime WUS y la expresión de genes que codifican la biosíntesis de citoquininas. En la etapa 6, el gineceo comienza a crecer apicalmente. La AG activa la expresión de CRABS CLAW (CRC) un factor de transcripción YABBY, implicado en la polaridad lateral de los carpelos24. En esta etapa, la represión de WUS se ve reforzada por CRC y su gen diana TORNADO2 (TRN2) (Tabla 1).
A partir del estadio 7, SPATULA (SPT), un factor de transcripción bHLH, se expresa en el dominio medial del gineceo para garantizar el desarrollo adecuado de los tejidos mediales. A partir de las etapas 7-9, SPT actúa con otros miembros de la familia bHLH como INDEISCENT (IND) y HECATE1-3 (HEC1-3). El estilo y el desarrollo del estigma están controlados por los dímeros de la proteína SPT-IND a través de la regulación de la distribución de auxinas. Mientras tanto, HEC1-3 actúa de forma redundante para controlar el desarrollo del tejido medio. (Tabla 1).
Existen muchos otros genes que interactúan en el control del gineceo, sin embargo, esta revisión al ser rápida y general del desarrollo temprano solo tiene en cuenta los mencionados anteriormente. En A thaliana por ejemplo, se cree que más de 80 genes regulan el desarrollo de la CMM21. Es importante destacar que Arabidopsis no necesariamente tipifica la red reguladora del gineceo de todas las angiospermas. De hecho, las redes reguladoras del carpelo de otras eudicotiledóneas centrales, como las solanáceas, muestran diferencias importantes con respecto a las A thalia25.
Red reguladora génica del carpelo ancestral
En A thaliana el gineceo es muy complejo y contiene dos carpelos fusionados, un estigma seco, un falso tabique y un tracto transmisor. Las especies de grado ANA, que representan las angiospermas vivas más basales, tienen carpelos ascididiados no fusionados y no tienen tracto transmisor ni tabique falso en su mayoría. El carpelo ancestral, el cual se estima podría ser similar a los de las angiospermas basales actuales, puede haber tenido un GRN limitado en comparación con el actual A thaliana, en parte debido a la ausencia de varios tejidos especializados en el carpelo ancestral, que si se hallan presentes en A. thaliana20.
A través de la reconstrucción filogenética de factores de transcripción8)(20 han estimado la edad de las familias de genes implicados en el desarrollo del carpelo. De acuerdo con estos autores, los linajes que incluyen AG y SEP ya estaban presentes en el MRCA de las plantas con semillas, mientras que otros reguladores ya estaban presentes en el MRCA de todas las plantas terrestres. Los linajes que codifican los factores de transcripción bHLH SPT y HEC, presentes también en las gimnospermas vivas, probablemente estaban presentes en el MRCA de las plantas con semillas vivas.
Becker A3 revisó los reguladores del desarrollo del carpelo y presentó una lista de genes que probablemente estaban activos en la red reguladora del carpelo en el MRCA de las plantas con flores (Figura 2). De acuerdo con este trabajo, los genes similares a AG y SEP estaban presentes en la flor ancestral y especificaron la identidad del carpelo, junto con el CCR. En las angiospermas tempranas, la polaridad adaxial-abaxial ya estaba bajo el control de ETT y CCR, en combinación con otros factores de transcripción. ETT, SPT y HEC probablemente actuaron juntos para controlar la polaridad apical/basal en el carpelo. La regulación de los tejidos medianos y apicales posiblemente se produjo a través de la acción de ETT, LEUNIG (LUG), SEUSS (SEU), STYLISH (STY) y NGATHA (NGA), en combinación con el CCR y los factores bHLH SPT y HEC (Figura 2).
La descripción anterior representa una red reguladora simplificada del carpelo ancestral. Para mejorar nuestro conocimiento en este dominio, será necesario incluir datos de más especies que estén ubicadas estratégicamente a lo largo de la evolución de las plantas con semillas. Es por eso que, en la siguiente sección de este capítulo, se refiere a las especies que ocupan posiciones filogenéticas clave para la reconstrucción de los mecanismos de desarrollo del carpelo desde las etapas más tempranas de la evolución de las angiospermas.
Figura 2: Factores de transcripción y reguladores del desarrollo del carpelo ancestral. Lista de genes que pudieron haber estado presentes en la red regulatoria del carpelo del ancestro común más reciente de las plantas con flores (Fuente: Adaptado de3).
ESPECIES NO MODELO PARA ESTUDIOS DEL ORIGEN DE LAS FLORES
Además del trabajo realizado sobre las especies modelo, los taxones de grupos estratégicamente situados deben incluirse en los estudios destinados a dilucidar el origen del carpelo. En particular, las gimnospermas y las angiospermas basales podrían ayudar a dilucidar la regulación genética de los tejidos reproductivos en el MRCA de las plantas con flores comparando las redes moleculares que controlan el desarrollo del tejido reproductivo en estos dos grupos.
Entre los grupos de interés se encuentran, en primer lugar, las gimnospermas que, como parientes vivos más cercanos de las angiospermas, son un importante punto de referencia externo para estudiar los procesos evolutivos que condujeron al origen de la flor.
Le siguen especies del Grado ANA que forman los tres linajes más basales de plantas con flores, Amborellales contiene la única especie viviente Amborella trichopoda, (Figura 3, A y B.) considerada como probable hermana de todas las demás angiospermas existentes26)(27. Le siguen tres familias: Nymphaeaceae (nenúfares, con una distribución cosmopolita), Cabombaceae e Hydatellaceae (hierbas acuáticas y semiacuáticas con distribuciones más restringidas), siendo la especie más prometedora Nymphaeae thermarum (Figura 3, C y D.)
También el orden Austrobaileyales es probablemente el tercer orden divergente más temprano del grado ANA, e incluye aproximadamente 100 especies de plantas leñosas en tres familias29. Por último, del orden de los Magnólidos tenemos a Aristilochia fimbriata, (Figura 3, E y F.) una enredadera con ciclo de vida corto cuyo genoma ya se encuentra disponible28)(29. En la tabla 3, se presentan características de los grupos de cada especie que son fuertes candidatos para el estudio del origen de las flores y las técnicas que podrían aplicarse en cada una de ellas, así como los recursos disponles para su estudio.
Figura 3 Esquemas de algunas especies no modelo. Tres especies de interés para el estudio del origen de la planta con flores. A. detalle de la flor femenina de Amborella trichopoda; B. Esquema del hábito de A trichopoda cultivada en maseta. C. detalle de la flor de Nymphaea thermarum; D. Esquema del hábito de planta adulta de N thermarum. E. corte de flor de Aristilochia fimbriata mostrando el interior y F. Flor tubular de A fimbriata. (Ilustraciones adaptadas de, A-D de2; E & F de28.
TÉCNICAS Y MÉTODOS QUE PODRÍAN AYUDAR A EXPLICAR EL ORIGEN DE LA FLOR
Se necesitan varios enfoques para dilucidar el origen de la flor y las angiospermas. Los desarrollos recientes ofrecen la posibilidad de comprender mejor este importante evento en la evolución de las plantas. A continuación, se detallan algunas de las técnicas que son de particular importancia para estos estudios en la Tabla 3:
Tabla 3: Métodos y técnicas de interés para el estudio del Origel de la flor. Resumen de técnicas y métodos indicando principios y aportes de cada una de ellas al estudio del origen de la flor.
| Técnica | Principio | Aporte | Referencias |
| Secuenciación de próxima generación (NGS) | La NGS tiende a ser más eficiente y accesible en los últimos años, lo que facilita la secuenciación de genomas completos y transcriptomas. Los métodos recientes de NGS proporcionan lecturas extendidas a decenas de kilobases. | Secuenciación de angiospermas basales y gimnospermas, que en general tienen genomas grandes. | (40)(41)(42)(42)(43)(30)(44) |
| Bioinformática y análisis estadísticos | El desarrollo de programas bioinformáticos y paquetes estadísticos específicos (DESeq2, edgeR, WGCNA, InterProScan, OrthoFinder, entre otros ejemplos) para el estudio evolutivo de especies. | Comparación de perfiles de expresión de genes en especies modelo y no modelo. De esta forma se podría facilitar el análisis de los módulos genéticos implicados en el desarrollo de las estructuras reproductivas en las plantas con flores. | (45)(46)(47)(48) (49) (34) |
| Sintenia y filogenia | La reconstrucción estructural de genomas ancestrales a partir de genomas de descendientes vivos es posible gracias a los avances en métodos basados en el análisis combinado de la sintenia y la filogenia. Utilización de scrips que permitan posicionar a la especie a partir de análisis de los diferentes caracteres. | Reconstrucción detallada del genoma del ancestro de las angiospermas vivas, e incluso el de su ancestro más lejano de antes del evento de duplicación del genoma completo de épsilon. Determinar qué caracteres y particiones de caracteres son más relevantes para definir la ubicación filogenética. Y definir las condiciones analíticas óptimas para la ubicación de las especies de consulta. | (51)(50)(52)(53)(54) (55) |
| Estudios funcionales | Los avances recientes en la edición génica deberían facilitar significativamente los estudios funcionales. Se podrían adoptar angiospermas de grado ANA bien adaptados para estudiar la función de genes (Amborella trichopoda, Nymphaea thermarum, tal vez Trithuria spp., estas últimas Nymphaeales) si se pueden desarrollar métodos de transformación para estas especies. | Estudio directo de la función de genes candidatos considerados cruciales para el origen de las angiospermas y sus regulaciones del desarrollo en angiospermas basales y gimnospermas. | (37)(56)(57)(58) |
| Métodos in vitro y heterogéneos in vivo | La combinación de métodos que midan interacciones proteína-ADN o proteína-proteína con análisis a escala genómica y enfoques de modelización. | Descripción de redes que controlan el desarrollo reproductivo a nivel postranscripcional, transcripcional y epigenético. Dichos métodos, que no dependen de las capacidades genético-funcionales, pueden ayudar a dilucidar la evolución de los mecanismos reguladores del desarrollo en plantas no modelo que son importantes para el estudio del origen de las angiospermas. | (59)(60) |
| "Protein Resurrection" | Reconstrucción de secuencias ancestrales a partir de etapas clave en la evolución de las plantas. | Estudio de las propiedades biofísicas y bioquímicas de moléculas ancestrales que forman parte de la red reguladora de tejidos reproductivos. | (60)(61)(62(63) |
| Paleobotánica | El descubrimiento de más fósiles de posibles parientes de las angiospermas o plantas con flores tempranas que pudieran haber sido preservados como mesofósiles (fósiles de unos pocos milímetros de diámetro) y la aplicación de métodos tomográficos | Examinar detalles anatómicos a nivel celular e incluso subcelular en fósiles mencionados. | (64)(65)(66)(67) (68) |
Conclusiones
Todavía estamos lejos de un conocimiento completo de la Red Genética de Regulación que estaba presente en la flor ancestral o de responder a la pregunta de cómo aparecieron por primera vez las plantas con flores. Sigue habiendo cierta controversia sobre las características de la flor ancestral, y mucha incertidumbre sobre el grupo de gimnospermas del que surgieron las plantas con flores. Además, se sabe poco de los cambios moleculares que se requirieron para el origen de las angiospermas. Comprender el origen y evolución del carpelo, y por extensión de la flor, sigue siendo uno de los desafíos más complejos de la biología vegetal. A lo largo de esta revisión, se ha evidenciado cómo la integración de enfoques moleculares, genómicos, filogenéticos y morfológicos ha permitido esclarecer aspectos clave del desarrollo floral en angiospermas, particularmente en lo que respecta a la regulación genética del gineceo.
Los avances en tecnologías como la secuenciación de nueva generación, la edición génica y el análisis transcriptómico están transformando radicalmente nuestra capacidad para estudiar especies no modelo, incluidas aquellas que ocupan posiciones filogenéticas clave como las gimnospermas y los taxones del grado ANA. La identificación y caracterización funcional de ortólogos de genes florales en estos grupos resultan esenciales para reconstruir desde una perspectiva evolutiva y mecanística, los pasos que condujeron a la aparición del carpelo ancestral. No obstante, persisten limitaciones significativas que deben ser consideradas. Entre ellas, se encuentran las dificultades logísticas asociadas al muestreo de especies de crecimiento lento, el tamaño inusualmente grande de algunos genomas, y la escasez de herramientas moleculares específicas en muchas de las especies con interés filogenético. A pesar de ello, modelos emergentes como Nymphaea thermarum o el mutante acrocona de Picea abies representan alternativas viables para superar algunas de estas barreras, permitiendo aproximaciones experimentales más directas y reproducibles.
La reconstrucción de redes génicas ancestrales, complementada por análisis funcionales y estructurales de genes resucitados a partir de secuencias ancestrales, abre nuevas posibilidades para entender el “cuándo” y el “cómo”, además del “por qué” detrás de la evolución de estructuras reproductivas clave. En este contexto, el enfoque comparativo, apoyado en marcos filogenéticos robustos y en el uso estratégico de especies modelo no convencionales, aparece como una vía particularmente prometedora. Se refuerza así, la necesidad de mantener una perspectiva evolutiva integradora y multidisciplinaria, que reconozca la diversidad actual de las plantas con flores como el resultado de una larga historia de innovación morfológica y reorganización genómica. Desde este enfoque será posible acercarnos a una comprensión más completa del origen de la flor.
