Introducción

representado por un conjunto de factores de riesgo cardiovasculares relacionados al depósito central de grasa y a la resistencia a la acción de la insulina ¹. Entre los marcadores de riesgo o componentes que desencadenan el SM, se incluyen la obesidad, resistencia a la insulina, hipertensión arterial, la alteración en la homeostasis glucémica y la dislipidemia, los cuales se caracterizan por su aparición simultánea o secuencial ^1,2. Así también, se establece que el SM se debe a la combinación de factores genéticos y epigenéticos, estilos de vida y factores ambientales (inactividad física e inadecuada alimentación) ².

La prevalencia del SM ha ido aumentando en los últimos años, actualmente se observa a edades cada vez más tempranas, constituyéndose en un reto para la salud pública, debido a que aumenta hasta seis veces el riesgo de enfermedad cardíaca isquémica, accidente cerebrovascular, diabetes mellitus tipo 2 (DM2), y la mortalidad por estas causas. Se estima que entre el 20 y el 25 % de la población adulta del mundo, padece de este síndrome ^1,3. En Paraguay, en el año 2015 se publicó un estudio “Prevalencia de factores de riesgo cardiovascular en una población adulta ambulatoria urbana: estudio AsuRiesgo, Paraguay”, donde se incluyeron 18.287 pacientes de ambos sexos, encontrándose una prevalencia de SM del 34,7 % ⁴. Los resultados variables acerca de su prevalencia mundial, podría deberse a que son utilizados distintos criterios diagnósticos. Ramírez-López y cols., en una revisión bibliográfica encontraron que todas las definiciones de SM incluyen circunferencia de cintura, triglicéridos y presión arterial, de lo cual se deduce que estos tres parámetros son los principales factores para la aparición del SM. Así también, hallaron que la principal discrepancia entre los distintos criterios para el diagnóstico de SM es el perímetro abdominal, debido a que existe un punto de corte para cada población ⁵. Por otra parte, hay estudios que demuestran que la grasa corporal podría considerarse como indicador del SM ⁶.

Teniendo en cuenta los resultados alarmantes referentes a la prevalencia del SM, es oportuno y preciso que las organizaciones pertinentes se enfoquen principalmente en la prevención, así como también en un tratamiento eficaz e innovador, siendo el estudio de la microbiota y su modulación, a través de los prebióticos y probióticos, opciones prometedoras para el efecto, ya que existen varias evidencias científicas que demuestran resultados positivos en el uso de prebióticos y probióticos en la prevención y/o tratamiento del SM y marcadores de riesgo asociados ^(7-10). En cuanto a los probióticos, se destaca la revisión bibliográfica de Balbuena y Balmori ¹¹, donde expresan la existencia de una relación positiva entre el uso de probióticos y las enfermedades cardiovasculares (ECV). Así como también con los factores de riesgo asociados a la misma, tales como obesidad, hipertensión arterial (HTA), dislipidemia, DM2, aterosclerosis y SM, ya sea como parte del tratamiento como de la prevención. No obstante, refieren que se necesitan más estudios en humanos que investiguen con mayor precisión los mecanismos de acción, efectos, especies, cepas, dosis, tiempos de administración, efectos a largo plazo y seguridad de los probióticos para cada factor de riesgo asociado a ECV, y recomiendan que en base a las evidencias científicas se puedan elaborar consensos acerca del uso de los probióticos, ya que actualmente no se cuentan con guías y/o consensos de organismos oficiales.

En lo que respecta a los prebióticos, se destaca que a pesar que hay muchos sustratos que se comercializan a nivel mundial como prebióticos, la evidencia científica en humanos solo avala los efectos demostrados por los fructanos (inulina y fructooligosacáridos), y galactanos. Los fructanos provienen de fuentes vegetales, principalmente raíces y bulbos, de estos se obtiene mayormente inulina ¹². Cabe mencionar que tampoco existen consensos oficiales acerca del uso de los prebióticos. Correa y cols. ¹³, relacionaron el consumo de prebióticos y probióticos con los marcadores de riesgo de SM en universitarios argentinos, y encontraron que el 73 % y 50 % consumieron regularmente prebióticos (inulina) y probióticos (yogur y quesos) respectivamente. Finalmente, concluyeron que parecería que el consumo de prebióticos afecta/modifica las variables antropométricas, mientras que la ingesta de probióticos repercute en las variables bioquímicas relacionadas con el SM.

En base a los antecedentes mencionados, y en vista de que se precisan de más evidencias científicas para establecer guías o consensos oficiales acerca del uso, tipos, dosis, y frecuencia de consumo de los prebióticos y probióticos en el SM, en el presente estudio se buscó investigar la hipótesis de que el consumo de prebióticos y probióticos se asocian positivamente al SM y/o a sus marcadores de riesgo asociados, de tal forma que los resultados encontrados puedan sumar evidencias para que los mismos sean utilizados en la práctica clínica diaria.

Metodología

Diseño: Observacional analítico, de corte transversal, con datos primarios. Se incluyó a pacientes ambulatorios, de ambos sexos, mayores de 18 años, que acudieron al consultorio de nutrición de la División de Medicina Cardiovascular del Hospital de Clínicas de la FCM-UNA- República del Paraguay, durante los meses de septiembre y octubre del año 2022. Se incluyó a pacientes adultos, mayores de 18 años, de ambos sexos que acudieron al consultorio de Nutrición de la División de Medicina Cardiovascular del Hospital de Clínicas, que deseaban participar del presente estudio y que hayan firmado el consentimiento informado correspondiente. Se excluyó a pacientes que hayan presentado patologías complejas, múltiples y/o asociadas a la alimentación y nutrición tales como insuficiencia cardiaca, cardiopatías en general, DM 1 y 2, enfermedad renal, hepática, hematológica, reumatológica, autoinmune, respiratoria, celiaca, pacientes con alergias o intolerancias alimentarias, entre otras. Pacientes fumadores activos, con implantes o sistemas electrónicos, tales como marcapasos, corazón artificial, implantes o prótesis de metal, otros similares, pacientes con perturbaciones del ritmo cardiaco (electrocardiograma alterado), mujeres embarazadas y pacientes con lesiones en la piel de manos y pies.

Instrumentos de medición: Para recopilar los datos personales, sociodemográficos, antecedentes patológicos familiares, antecedentes patológicos personales, medicación actual, presión arterial, datos bioquímicos, datos antropométricos y de composición corporal, se elaboró una ficha propia, la cual fue llenada por los evaluadores. Para determinar el nivel de actividad física se utilizó el Cuestionario Internacional de Actividad física (IPAQ) ¹⁴, el cual contaba de siete preguntas sobre frecuencia, duración e intensidad de actividad física. El mismo fue administrado por los evaluadores.

Para la recopilación de los datos referente al consumo de prebióticos y probióticos, se realizó una encuesta alimentaria, del tipo frecuencia de consumo cuantitativa, la cual fue administrada por la autora principal. Para dicha frecuencia de consumo se utilizó una planilla propia, compuesta por un listado de los principales alimentos representantes de los 7 Grupos de Alimentos según la Guías Alimentarias del Paraguay ¹⁵. En el listado mencionado, se incluyeron 8 fuentes alimentarias naturales e industrializadas del prebiótico inulina con sus respectivos aportes de inulina por cada 100 gramos de alimento (achicoria, espárrago, puerro, alcachofa, ajo, banana, cebada, y centeno) ¹². Así también, se incluyeron 6 fuentes alimentarias naturales y/o industrializadas de probióticos con sus respectivos aportes de UFC (Unidades Formadoras de Colonias) ¹⁶.

Técnicas de medición: Presión arterial: se realizó una única medición de la presión arterial sistólica y diastólica, luego de verificar que los participantes no tuvieran ganas de ir al baño y que permanecieran sentados, en reposo durante al menos 5 minutos. Se utilizó un tensiómetro aneroide, de adulto, de la marca Ecopower ®, modelo 2722, el cual fue colocado sobre la arteria braquial derecha. Dependiendo de la circunferencia braquial de cada participante se utilizó el brazalete de adultos de 22 a 42 cm. Variables bioquímicas: A cada participante se le extrajo una muestra de sangre venosa (4 centímetros cúbicos). Una vez finalizada la extracción, la muestra se llevó hasta el Laboratorio del Hospital de Clínicas, para el procesamiento y análisis correspondiente. Los pacientes debieron de estar con un ayuno de 12 horas. Se midieron glicemia, colesterol total, colesterol HDL, colesterol LDL, colesterol VLDL, y triglicéridos, Las muestras se analizaron utilizando un equipo semi-automatizado de marca BioSystems®, modelo BTS 350. Se emplearon kits comerciales de la marca Human Diagnostics Worldwide ®, basados en técnicas colorimétricas enzimáticas.

Variables antropométricas: El peso se midió con una balanza mecánica, marca Welmy ®, la cual tiene una capacidad hasta 150 kg. La técnica de medición fue con la mínima ropa posible, sin zapatos, mirando hacia el frente y los brazos al costado según las recomendaciones de la OMS y del Manual Básico de Evaluación Nutricional Antropométrica del Instituto Nacional de Alimentación y Nutrición (INAN) ¹⁷. La talla se midió con un tallímetro, el cual se encuentra incorporado a la balanza mecánica, marca Welmy ®. El mismo tiene una capacidad de 200 cm y una precisión de 0,1 cm. La medición se realizó según las siguientes recomendaciones de la OMS: los pacientes deberán estar parados de tal manera que sus talones, nalgas y cabeza estén en contacto con el tallímetro. Los talones deberán de permanecer juntos y los hombros relajados. La cabeza se deberá de mantener sostenida de forma tal que el borde inferior de la órbita este en el mismo plano horizontal que el meato auditivo externo. Las manos se deberán de mantener sueltas y relajadas ¹⁷.

Circunferencia de cintura: se midió con un centímetro inextensible, marca Sanny Medical ® con una capacidad de 2 metros. El punto de medición fue el recomendado por la OMS, donde refieren que la cintura es la circunferencia mínima entre la cresta iliaca y la caja torácica ¹⁷.

Variables de composición corporal: Estas variables se midieron con un monitor portátil de última generación para medición de bioimpedancia de la marca Seca ®, Modelo 525. Para la medición de la composición corporal, los participantes cumplieron con la siguiente preparación: micción antes de la medición, no estar durante el ciclo menstrual, ayuno de 4 a 6 horas previas, sin lesiones en la piel de manos y pies, no haber realizado ejercicio físico intenso 24 horas antes, y no haber consumido diuréticos el día del examen. La técnica de medición fue según lo establecido en las Instrucciones de uso del equipo, en donde refieren que la medición de la bioimpedancia se realiza con la ayuda de un tapete de medición desarrollado por Seca. A cada sujeto se le indicó acostarse en una camilla, boca arriba, sin medias y sin ningún accesorio de metal. Primeramente, se le colocó el tapete encima de las piernas y luego se le colocó 8 electrodos descartables, distribuidos 2 en cada mano y 2 en cada pie. La introducción de la corriente alterna reducida y la medición de la impedancia tuvieron lugar a través de los cables de electrodos del tapete de medición. Una vez que el paciente estuvo debidamente situado, se procedió a analizar la composición corporal, siguiendo las indicaciones del material de Instrucciones de uso.

Variables alimentarias: Mediante la frecuencia de consumo de alimentos, se midieron las variables alimentarias. En dicha frecuencia de consumo, primeramente se les preguntó acerca del consumo o no de cada alimento presente en el listado. En caso de donde el consumo fue positivo, se continuó preguntando la frecuencia de consumo en los últimos seis meses, consultando la frecuencia diaria, semanal, quincenal, mensual, o semestral; seguidamente se les preguntó la cantidad consumida en medidas caseras y/o cantidad en gramos o mililitros (ml), para lo cual se utilizaron materiales didácticos que ayudaron a que identifiquen mejor sus respectivos consumos ¹⁵.

Procesamiento y análisis de datos: Los datos fueron digitalizados en una planilla electrónica de Excel ® 2007 (EE. UU). Luego fueron procesados y analizados con el programa estadístico SPSS versión 27.0. Para el diseño de las figuras y tablas se ha utilizado Excel® 2007 (EE. UU). Para estimar diferencias de medias se utilizó el Test-T cuando las variables tuvieron distribución normal (test de Shapiro-Wilks); cuando no se cumplió el supuesto de normalidad, se aplicó el test de Mann-Whitney Wilcoxon (Test-U). Se utilizó el test de χ2 de Pearson o la prueba exacta de Spearman para determinar asociación entre variables categóricas. Para estudiar la correlación entre las variables

cuantitativas estudiadas con el consumo de prebióticos y probióticos se realizaron un análisis de correlación de Pearson. Es oportuno mencionar que a través del consumo diario en medidas caseras y/o cantidad en gramos o ml de las fuentes del prebiótico inulina, se logró calcular el consumo diario de inulina de cada paciente (variable cuantitativa), siendo esta variable la que se ha utilizado para los cálculos concernientes al consumo de prebióticos. Una vez calculado el consumo diario de inulina de cada paciente, se determinó quiénes cumplían o no cumplían con el consumo recomendado de 3 a 5 gramos/día de inulina según Olagnero y cols ¹⁸, aclarando que los resultados de esta última variable cualitativa se han utilizado en las figuras y tablas, para una mejor representación e interpretación de los resultados obtenidos.

Por otra parte, también es pertinente mencionar que mediante el cálculo del consumo diario en medidas caseras y/o cantidad en gramos o ml de las fuentes de probióticos, se calculó el consumo diario de Unidad Formadoras de Colonias (UFC) de cada sujeto (variable cuantitativa), siendo esta variable la que se ha utilizado para los cálculos concernientes al consumo de probióticos. Seguidamente se determinó quienes cumplían o no (variable cualitativa) con el consumo diario suficiente de 120 cc o más de yogur entero, yogur descremado, yogur con probióticos, yogur natural, yogur griego o kéfir, ya que esta cantidad aportaría la recomendación de >106- 108 UFC/gramo de producto recomendada ¹³, aclarando que, para una mejor representación e interpretación de dichos resultados, se ha utilizado en las figuras y tablas los resultados de la misma.

Además, para estudiar la asociación entre el consumo de prebióticos y probióticos y los marcadores de riesgo de SM se construyeron modelos de regresión logística, utilizando la presencia de SM como variable dependiente, y teniendo en cuenta la edad, el sexo, el IMC, el nivel de actividad física y los antecedentes patológicos familiares como variables intervinientes. Se calculó el Odds ratio (OR) para cada variable regresora (consumo de prebióticos y consumo de probióticos) con un intervalo de confianza (IC) del 95 %. Se consideró un nivel de significación con un valor de P<0,05. Se realizó un control de calidad y pretest, realizando la evaluación completa con 1 paciente a elección, siguiendo todo el circuito programado y probando los instrumentos de recolección, equipos y técnicas de medición.

Asuntos éticos: La presente investigación se realizó según las normas del Department of Health and Human Service (DHHS), de forma que garantizó que la investigación sea éticamente aceptable. Se respetaron los tres principios básicos de: el principio de respeto a las personas, que garantizó que cada sujeto de estudio, reciba la información pertinente respecto a los objetivos y la naturaleza de la investigación, los procedimientos del estudio, riesgos y beneficios, la garantía de que la participación en el estudio es voluntaria y que podrá retirarse del mismo en cualquier momento, la protección de su privacidad y confidencialidad de los datos obtenidos, así como la respuesta a cualquier duda o consulta. El de beneficencia, se garantizó la gratuidad del estudio. Los pacientes fueron beneficiados con la facilitación de los resultados y con la posterior entrega de recomendaciones nutricionales relacionadas a una alimentación saludable, enfocada a la prevención de los factores de riesgo asociados al Síndrome metabólico. Así también, a los pacientes que precisaron de un seguimiento nutricional, se les recomendó consultar con un Licenciado en Nutrición, ya sea en el Hospital de Clínicas o fuera del mismo. Por último, el de justicia: que garantizó que cada sujeto de estudio haya recibido un trato igualitario.

Resultados

La muestra estuvo constituida por 70 sujetos, 77 % fueron mujeres. La edad promedio fue de 38,63 ±12,15 años y la mayoría de nacionalidad paraguaya (96 %). En lo que respecta a la ciudad de residencia, 17 sujetos (24 %) residían en la Ciudad de Asunción, 11 (16 %) en la Ciudad de San Lorenzo, 9 (13 %) en la Ciudad de Lambaré y la Ciudad de Capiatá, y los restantes sujetos residían en diferentes ciudades del Dpto. Central, siendo estos resultados estadísticamente significativos (p<0,05). En relación al estado civil, se observó que del total de la muestra, 26 sujetos eran soltero/a (37 %), 24 casado/a (34 %), 16 acompañado/a (23 %), 2 viudo/a (3 %), y2 separado/a o divorciado/a (3 %). Referente a la pregunta sobre el nivel de estudios, 30 (43 %) refirieron haber culminado la secundaria, 38 (54 %) expresaron poseer título universitario y 2 (3 %) realizaron sus estudios hasta la primaria.

Las ocupaciones que predominaron fueron la ocupación profesional (47 %, 33 sujetos) y empleado/a (41 %, 29 sujetos), observándose una p<0,05. Con respecto a los salarios, 16 sujetos (23 %) refirieron que percibían mayor a dos salarios mínimo por mes, 27 (38,5 %) percibían mensualmente dos salarios mínimos, 16 (23 %) recibían salario mínimo y el resto refirió que percibían menor al salario mínimo o ningún salario El promedio del peso actual fue de 76,8 ± 16,4 Kg y el de la talla fue de 162,8±7,1 cm, mostrando ambas diferencias significativas entre el sexo femenino y masculino con una p<0,05. En la circunferencia de cintura, se observa una diferencia significativa entre ambos sexos (p<0,001), con un promedio de 91,6 ±15 cm, estando este valor por encima de los niveles deseables. No se observó significancia entre ambos sexos en el IMC, en el mismo se obtuvo un promedio de 29±6,2 kg/m2. El promedio del porcentaje de masa grasa fue de 36,6±9,6 %, siendo mayor en el sexo femenino (38,6 ±9,2 % vs. 30 ±7,10 %). Por el contrario, los promedios de masa magra, masa muscular esquelética, agua corporal total, agua extracelular, grasa visceral y ángulo de fase fueron mayores en el sexo masculino (p <0,05).

En lo que respecta a los parámetros bioquímicos; los valores promedios de glicemia, colesterol total, HDLc, triglicéridos, y VLDLc se encontraron dentro de los niveles deseables. No obstante, el promedio de LDLc se encontró levemente por encima de los niveles deseables. Los niveles de glicemia y triglicéridos fueron significativamente más elevados en los hombres, mientras que los niveles de HDLc y LDLc fueron superiores en las mujeres (p<0,05). De los 70 sujetos de estudio, 26 presentaron hipertensión arterial (37 % de prevalencia), de los cuales 15 sujetos (21 %) fueron del sexo femenino y 11 sujetos (16 %) del sexo masculino. Se encontró diferencia significativa entre ambos sexos con p<0,05, observándose mayor prevalencia de hipertensión arterial en el sexo masculino (Tabla 1).

En relación a los Antecedentes Patológicos Familiares, de 70 sujetos, 37 sujetos (53 %) presentaron antecedentes para dislipidemia, 54 (77 %) para hipertensión arterial, 51 (73 %) para sobrepeso/obesidad, y 28 (40 %) para antecedentes de diabetes e intolerancia a la glucosa. No se encontraron diferencias significativas. Con respecto a la presencia de SM, de 69 sujetos 23 presentaron como diagnóstico SM (33 %) y 46 no presentaron (67 %); por lo tanto, la prevalencia de esta enfermedad en la población estudiada fue del 33 %, encontrándose diferencia significativa entre ambos sexos con una p<0,05, siendo mayor la prevalencia de SM en el sexo masculino, ya que 10 de 16 sujetos (63 %) del sexo masculino presentaron SM versus 13 de 53 sujetos (25 %) del sexo femenino.

En la Figura 1, se puede observar la frecuencia de consumo de fuentes alimentarias del prebiótico inulina; donde se destaca que la cebolla fue el alimento más frecuentemente consumido por la población estudiada (68/70), seguidamente se encuentra el ajo (66/70), y la banana (61/70). Por otra parte, entre los alimentos menos frecuentemente consumidos se encuentran el puerro, centeno, espárrago, achicoria, alcachofa, y cebada.

Tabla 1 Determinación de parámetros antropométricos y/o de composición de corporal, bioquímicos, y de presión arterial según sexo (n=70). 

Figura 1 Frecuencia de consumo de fuentes alimentarias del prebiótico inulina. 

En la muestra estudiada se obtuvo que el promedio de consumo/día del prebiótico inulina fue de 2,14±5,37 gramos/día. Así también, se observó que, de 70 sujetos de estudio, 20 (29 %) cumplieron con el consumo diario recomendado de prebióticos (inulina), y 50 (71 %) no cumplieron dicho consumo. No se encontró diferencias significativas entre ambos sexos (Tabla 2). Referente a la frecuencia de consumo de probióticos, se destaca que el yogur descremado fue el alimento más frecuentemente consumido por la población estudiada (43/70), seguidamente se encuentra el yogur entero (38/70), el yogur con agregado de probióticos (19/70), el yogur griego (11/70) y el yogur natural (7/10). Ningún sujeto refirió consumir Kéfir en los últimos 6 meses (Figura 2). Se ha encontrado que solamente 1 sujeto ha consumido diariamente la cantidad suficiente/recomendada de probióticos (1 porción o 120 cc o más de las fuentes alimentarias seleccionadas); y el resto (69 sujetos) no han consumido la cantidad suficiente/recomendada; pero los mismos han tenido ya sea un consumo semanal, quincenal, mensual, o semestral. No hubo significancia estadística en la comparación entre ambos sexos (Tabla 2).

Tabla 2 Consumo de prebióticos y probióticos según sexo (n=70). 

Figura 2 Frecuencia de consumo de probióticos (n=70). 

La mayoría de los sujetos obtuvieron un nivel de actividad física bajo o inactivo (41 sujetos, 58,5 %), un 28,5 % un nivel moderado (20 sujetos), y un 13 % (9 sujetos) un nivel alto, sin encontrarse diferencias significativas entre sexos. En cuanto al estado nutricional, se encontró que 2 sujetos presentaron bajo peso (3 %), 21 peso normal (30 %), 15 sobrepeso (21,4 %), y 32 Obesidad tipo 1,2 y 3 (41,6 %). No se encontraron diferencias significativas entre los resultados del sexo femenino y masculino.

De los 23 sujetos de estudio que presentaron diagnóstico de Síndrome Metabólico, 21 refirieron tener antecedentes patológicos familiares de hipertensión arterial, 20 de Sobrepeso/Obesidad, 13 de dislipidemia, y 9 de intolerancia a la glucosa y Diabetes. No se encontraron diferencias significativas al relacionar estas variables con el diagnóstico de SM; pero se puede observar una aproximación a p<0,05 con la variable antecedente patológico familiar de hipertensión arterial y antecedente patológico familiar de sobrepeso/Obesidad. Al respecto de la asociación entre el nivel de actividad física y el diagnóstico de Síndrome Metabólico, de 23 sujetos que tuvieron el diagnóstico de Síndrome Metabólico, 13 obtuvieron un nivel de actividad física bajo o inactivo, 7 un nivel moderado, y 3 un nivel alto. De los 46 sujetos que no presentaron diagnóstico de Síndrome Metabólico, se visualiza que 6 tuvieron un nivel alto, 13 un nivel moderado y 27 un nivel bajo o inactivo de actividad física. Cabe mencionar que el nivel de actividad física bajo o inactivo es prácticamente igual en los pacientes que presentaron y no presentaron diagnóstico de SM. En estos análisis no se encontró ninguna significancia.

En cuanto a la relación entre el consumo diario recomendado de prebióticos (inulina) y el diagnóstico de Síndrome Metabólico, se encontró que de los 23 individuos que presentaron síndrome metabólico, 10 consumían diariamente la cantidad recomendada y 13 que no consumían. Por otra parte, se observa que de 46 individuos que no presentaron el diagnóstico de síndrome metabólico, 10 consumieron la cantidad recomendada y 36 no consumieron. Si bien, no se visualiza que hubo diferencias estadísticamente significativas en esta relación, existe una tendencia, ya que se obtuvo una p de 0,06. En relación al consumo de prebióticos (inulina) y los marcadores de riesgo asociados al SM, diagnóstico de hipertensión arterial y estado nutricional, podemos observar que existe una clara tendencia significativa en los valores de glicemia, en el grupo que consumían la cantidad recomendada de prebióticos (p=0,09). Asimismo, se ha observado una media mayor del HDLc y una media menor de triglicéridos en el mismo grupo. Al analizar la relación entre el estado nutricional según el IMC y el consumo de prebióticos, se puede destacar que se encontró diferencias significativas con todos los estados y el consumo o no de prebióticos (p< 0,05), observándose que en cada estado nutricional hay mayor proporción de sujetos que no consumen prebióticos que los que consumen. En el resto de los parámetros no se encontraron diferencias significativas entre grupos (Tabla 3). En cuanto al análisis de composición corporal y el consumo de prebióticos, se observa que el 55 % ¹¹ de los sujetos que consumían prebióticos (3 a 5 g/día) presentaban la masa musculo esquelética alta en comparación al 22 % ¹¹ de los que no consumían dicha cantidad (p<0,05). En el resto de los parámetros no se encontraron diferencias significativas entre grupos (Tabla 4), (Figura 3).

Referente a la relación entre los probióticos y el diagnóstico de SM, se encontró que de los 23 sujetos que presentaron síndrome metabólico, solo 1 cumplió el consumo diario recomendado de probióticos y 22 no cumplieron. No se encontraron diferencias significativas. En relación, al consumo diario recomendado de probióticos (120 cc o más de yogur entero, yogur descremado, yogur con probióticos, yogur natural, yogur griego o kéfir) y las variables antropométricas, bioquímicas, diagnóstico de hipertensión arterial y el estado nutricional, no se encontraron diferencias significativas entre ambos grupos, ya que solamente hubo 1 sujeto de estudio que ha consumido probióticos diariamente (Tabla 5). Por otro lado, en el caso del consumo de probióticos (120 cc o más) y las variables de composición corporal se encontró que hubo diferencias significativas en el agua extracelular, así como también en la relación AE/ACT (p<0,05). No obstante, debido a que también hubo 1 solo sujeto que ha consumido la cantidad diaria recomendada de probiótico, no queda clara esta asociación (Tabla 6).

Tabla 3 Relación entre el consumo de prebióticos, los marcadores de riesgo asociados al síndrome metabólico, y el estado nutricional (n=70). 

Tabla 4 Relación entre el consumo de prebióticos y variables de composición corporal (n=69). 

Figura 3 Relación entre el consumo de prebioticos y la masa musculo esquelética (n=69). 

Tabla 5 Relación entre el consumo de probióticos, los marcadores de riesgo asociados a síndrome metabólico, y el estado nutricional (n=70) 

Para evaluar con más detalle la asociación entre el consumo de prebióticos y probióticos y los marcadores de riesgo de SM se construyeron modelos de regresión logística múltiple, utilizando la presencia de SM como variable dependiente y teniendo encuentra la edad, el sexo, el IMC, el nivel de actividad física y los antecedentes patológicos familiares (APF) como variables intervinientes. Los valores de OR encontrados y sus IC se muestran en la (Tabla 7). Por lo tanto, con relación a los modelos de regresión logística de presencia o ausencia de SM, de las variables incluidas, se observó en los tres primeros modelos, una significancia estadística de p<0,05 en la edad, el sexo, y el IMC. Y en el modelo 4 se observa que al incluir los APF, se vio una diferencia significativa con el consumo de prebiótico, siendo el de mayor relevancia el APF-HTA.

Tabla 6 Relación entre el consumo de probióticos y variables de composición corporal. 

Tabla 7 Estimación de los valores de odds ratio (or) y sus intervalos de confianza (ic) del consumo de prebióticos y probióticos en relación a la presencia de síndrome metabólico. 

Discusion

En el presente trabajo de investigación encontramos que el consumo de prebióticos podría ejercer un efecto protector en pacientes con sobrepeso y con relación a la presencia de SM, y en aquellos pacientes que presenten antecedentes patológicos familiares de hipertensión arterial. Asimismo, se encontró una relación positiva entre el consumo de prebióticos y la masa músculo esquelética. Además, se encontró una prevalencia de SM del 33 % siendo mayor en los hombres.

De los 23 sujetos que presentaron diagnóstico de SM, 21 refirieron tener antecedentes patológicos familiares HTA, 20 de Sobrepeso/Obesidad, 13 de dislipidemia, y 9 de intolerancia a la glucosa y diabetes. Si bien, no se encontraron diferencias significativas al relacionar estas variables con el diagnóstico de SM, se puede observar una tendencia hacia la significancia estadística con la variable APF-HTA y APF- Sobrepeso/Obesidad, por lo que se puede entender que las personas que poseen antecedentes familiares de HTA y de sobrepeso/obesidad podrían tener más probabilidades de presentar SM. De igual manera, hay algunas evidencias que refieren que la genética juega un papel importante en la aparición del SM, ya que existen diversos factores genéticos que intervienen en la patogénesis de cada uno de los componentes del SM que generan polimorfismos específicos en los sujetos afectados que convergen entre sí para el desarrollo del síndrome; así como también hay evidencias donde refieren que la presencia de antecedentes patológicos familiares de SM y marcadores de riesgo asociados, podrían influir en la presencia de SM ^13,19.

Por otro lado, teniendo en cuenta que la inactividad física es considerada como uno de los factores ambientales causantes del SM ², en este estudio se ha determinado el nivel de actividad física, encontrando que la mayoría de los sujetos obtuvieron un nivel de actividad física bajo y moderado, y una mínima cantidad obtuvieron un nivel alto. Estos resultados se han asociado con la presencia de SM, pero no se ha encontrado ninguna diferencia significativa. Sin embargo, en un estudio realizado en Perú, encontraron que aquellos individuos con actividad física moderada y baja tenían una prevalencia significativamente de SM ²⁰.

A la luz de los resultados alarmantes encontrados en el presente estudio acerca de la prevalencia de SM, del bajo nivel de actividad física, y de la influencia de los APF sobre la presencia de SM, se torna imperioso insistir a nivel nacional sobre la prevención del SM y sus marcadores de riesgo, a través de la promoción de actividad física y de una alimentación saludable sostenible, siendo el estudio de la microbiota y su modulación a través de los prebióticos y probióticos opciones prometedoras para el efecto, ya que como se mencionó en un principio, existen evidencias científicas que demuestran resultados positivos en el uso de prebióticos y probióticos en el tratamiento y/o prevención del SM ^7-10,18-20.

Se encontró que el consumo diario del prebiótico inulina en la población estudiada fue de 2,14±5,37 gramos/día, lo que indica que el mismo se encuentra por debajo de las recomendaciones de 3 a 5 gramos/día según lo establecido por Olagnero y cols. ¹⁸. En este estudio se encontró que solo el 29 % de la población estudiada consumió la cantidad diaria recomendada de prebióticos (inulina), y el 71 % restante no consumió la cantidad diaria recomendada. No se encontró diferencias significativas entre ambos sexos. Si comparamos los resultados obtenidos, con los resultados del estudio de Correa y cols. ¹³, podemos observar que los mismos encontraron un mayor consumo diario de inulina por día (3,41±2,36 g/día vs. 2,14 ± 5,37 g/día), un porcentaje mayor de sujetos que consumen prebióticos regularmente (79 % vs 29 %) y la banana fue el alimento más frecuentemente consumido. En otro estudio sobre el consumo de alimentos prebióticos y probióticos realizado en mujeres, se encontró que de todos los alimentos con prebióticos incluidos en la encuesta (cebolla, remolacha, achicoria, ajo, puerro, espárrago y banana), el más elegido por la población encuestada fue la banana seguida por la cebolla ²¹.

En lo que respecta a los resultados obtenidos acerca del consumo de probióticos, primeramente, se mencionan los relacionados a la frecuencia de consumo de probióticos en donde se reitera que se han incluido los siguientes alimentos: yogur entero, yogur descremado, yogur natural, yogur con agregados de probióticos, yogur griego y kéfir, ya que los mismos son los únicos alimentos reglamentados por el Codex Alimentarius ¹⁶. Cabe mencionar que el yogur tiene las condiciones necesarias para ser considerado como un alimento probiótico, ya que contiene microorganismos vivos y una parte de ellos permanece en el sistema intestinal e interactúa con la flora bacteriana ²². Estas bacterias presentes en el yogur y otras leches fermentadas se caracterizan por transformar, mediante fermentación, algunos azúcares (principalmente la lactosa) transformándolos en ácidos orgánicos, como el láctico y el acético ¹³. En el presente estudio se observó que el yogur descremado fue el alimento más frecuentemente consumido, seguidamente el yogur entero, el yogur con agregado de probióticos, el yogur griego y por último el yogur natural. Ningún sujeto refirió consumir Kéfir en los últimos 6 meses. Sin embargo, en un estudio acerca del consumo de alimentos funcionales en estudiantes universitarios ecuatorianos, encontraron que la mayoría (72 %) de los estudiantes manifestó que siempre consumían yogurt con probióticos ²³, siendo este resultado diferente a lo que se ha encontrado en la población estudiada. Continuando con el consumo de probióticos, en este estudio se ha encontrado un consumo bajo del mismo, ya que solamente 1 sujeto ha consumido diariamente la cantidad diaria suficiente/recomendada de probióticos (1 porción o 120 cc o más por día de las fuentes alimentarias seleccionadas). No hubo significancia estadística entre ambos sexos. En otro estudio realizado en universitarios brasileros, también encontraron un bajo consumo de alimentos probióticos, ya que el 78,3 % refirió que no consumen fuentes de probióticos ²⁴. Sin embargo, Correa y cols. ¹³⁾ encontraron que la mitad de su población estudiada consume probióticos regularmente. Cabe mencionar que, si bien en el presente estudio no se ha encontrado un consumo regular de probióticos, si se ha observado un mayor número de sujetos con un consumo de probióticos semanal, quincenal, mensual, y semestral, por lo que sería oportuno que se sigan realizando estudios científicos y finalmente un consenso, de tal forma a establecer la cantidad y frecuencia recomendada de fuentes alimentarias de probióticos.

Con relación a las asociaciones concernientes al consumo de prebióticos y probióticos y el SM, si bien no encontramos diferencias significativas entre el consumo de prebióticos y probióticos con el diagnóstico de SM, existen otros estudios que si han encontrado diferencias significativas ^7-10. Se destaca un estudio donde encontraron que la proporción de individuos con riesgo/presencia de SM fue similar en ambos grupos (grupo que no consumen prebióticos y grupo que consumen prebióticos), así también los mismos observaron en su estudio que la proporción de individuos con riesgo/presencia de SM, fue significativamente mayor en los individuos que no consumen probióticos ¹³. Así también, en una revisión bibliográfica concluyen que la implicación de los prebióticos en la microbiota intestinal, así como sus efectos en el origen, desarrollo y reversión del SM, los coloca como blancos terapéuticos de gran valor para la prevención y el tratamiento del SM ²⁵. En otra revisión bibliográfica encontraron una relación positiva entre el uso de probióticos y el síndrome metabólico, ya sea como parte del tratamiento como de prevención ¹¹.

Para evaluar la relación entre el consumo de prebióticos y probióticos con el marcador de riesgo “Obesidad”, se midieron las variables antropométricas del estado nutricional según IMC y de composición corporal. Se observó que no se han encontrado diferencias significativas entre el consumo de prebióticos y probióticos con las variables antropométricas. Sin embargo, Correa y cols. ¹³, concluyeron en su estudio que parecería que el consumo de prebióticos afecta/modifica las variables antropométricas, observándose por lo tanto menores valores de las variables antropométricas en los que consumen prebióticos. Al relacionar el consumo de prebióticos y probióticos con el estado nutricional por IMC, en el presente estudio se encontró que solamente hubo diferencia significativa con el consumo de prebióticos, no así con los probióticos, observándose que en cada estado nutricional hay mayor proporción de sujetos que no consumen prebióticos. Además, se encontró una menor proporción de individuos con sobrepeso y que consumen prebióticos, con lo cual se deduce que en este estudio se encontró que los sujetos que consumieron prebióticos tuvieron menor sobrepeso que los no consumieron, lo cual coincide con Correa y cols. ¹³. Ellos también han encontrado una asociación positiva entre el estado nutricional según IMC y el consumo de prebióticos, no así con los probióticos, refiriendo que en aquellos individuos que consumen prebióticos, se encontró una mayor proporción de individuos con peso normal y menores proporciones de individuos con sobrepeso y obesidad, coincidiendo este último resultado con los resultados del presente estudio. El efecto de los prebióticos y probióticos en la obesidad estaría ligado al mecanismo antinflamatorio que producen, lo que a su vez conlleva a un aumento en la expresión de genes relacionados con el metabolismo de grasas ^26-28. Quitral y cols. ²⁷ concluyeron que los estudios que revisaron no son suficientes para afirmar que la inulina por sí sola genera un efecto de saciedad en humanos. Sin embargo, se ve un efecto potenciador de la saciedad al ser añadido a algunas preparaciones que producen saciedad individualmente. Por lo tanto, la inulina podría ser utilizada en pacientes con sobrepeso/obesidad con el fin de producir saciedad, pero se necesitan más investigaciones para que la misma pueda ser utilizada como parte del tratamiento de los mismos.

Los resultados de una reciente revisión sistemática sobre los efectos de los lácteos en la microbiota intestinal sugieren que el consumo de algunos tipos de lácteos (leche, yogurt y kéfir) puede modular la composición de la microbiota intestinal promoviendo el crecimiento de bacterias beneficiosas Lactobacillus y Bifidobacterium y retardando el crecimiento de cepas patógenas ²⁹. En niños y adolescentes el consumo de Lactobacillus y Bifidobacterium ha demostrado tener un efecto beneficioso en el control de peso y riesgo cardiovascular ^30-32. En el presente estudio además de estudiar las variables antropométricas, también se han estudiado las variables de composición corporal a través de un equipo de bioimpedancia de última generación, de tal forma a buscar evidencias científicas que lo relacionen con el SM y el consumo de prebióticos y probióticos. Al respecto, entre los principales resultados encontrados en este estudio se destaca que se encontró una diferencia significativa entre el consumo de prebióticos y la masa músculo esquelética, y entre el consumo de probióticos con el agua extracelular y la relación AE/ACT, no quedando claras estas últimas asociaciones, debido a que hubo 1 solo paciente que ha consumido la cantidad diaria recomendada de probióticos. En relación a la asociación positiva encontrada entre el consumo de prebióticos y la masa músculo esquelética, se destaca que el 55 % de los sujetos que consumían prebióticos presentaban la masa músculo esquelética alta en comparación a los que no consumían (22 %), (p<0,05). Así también, en una revisión bibliográfica encontraron que los fructanos tipo inulina en general, y los fructo oligosacáridos en particular, al ser fermentados en el tracto gastrointestinal producen ácidos grasos de cadena corta; estos productos de la fermentación favorecen el desarrollo de microorganismos beneficiosos en detrimento de otros perjudiciales ³³. En base a estas evidencias científicas mencionadas se deduce que el consumo de inulina podría llegar a recomendarse para aumentar la masa muscular esquelética; no obstante, se necesitan más evidencias científicas para afirmar dichos efectos.

Si bien, en el presente estudio no se encontraron diferencias significativas entre el consumo de prebióticos y probióticos con la masa grasa y entre el consumo de probióticos con la masa muscular esquelética, existen algunos estudios que si encontraron asociaciones, como por ejemplo el estudio de Nicolucci y cols. ³⁴, que realizaron un ensayo unicéntrico, doble ciego y controlado con placebo, administrando inulina enriquecida con oligofructosa o placebo de maltodextrina durante 16 semanas. Los mismos encontraron que hubo una disminución del peso corporal, el porcentaje de grasa corporal, el porcentaje de grasa del tronco, el nivel sérico de interleucina 6 y los triglicéridos séricos. Otros investigadores no observaron cambios en el peso corporal o la adiposidad ³⁵. En el estudio de García y cols. ³⁶, midieron la frecuencia de consumo de lácteos, variables antropométricas y de composición corporal. Al asociar estas variables encontraron que los sujetos que consumen ≥ 2 porción de lácteos al día, presentan un mejor porcentaje de grasa corporal y una menor relación cintura-cadera, en comparación con los que consumen menos de esa cantidad o no consumen lácteos. Se ha reportado que existen receptores de membrana del músculo capaces de captar los ácidos grasos de cadena corta, las especies bacterianas relacionadas con el desarrollo del músculo esquelético Faecali bacterium prausnitzii y Butyricimonas virosa son productoras de butirato y que el consumo de probióticos como Lactobacillus plantarum parece tener efectos positivos sobre la ganancia de masa muscular y aumento de los ácidos grasos de cadena corta ³².

Por otro lado, en este estudio presente, para buscar la relación entre el consumo de prebióticos y probióticos, con los marcadores de riesgo (dislipidemia y alteración de la glucosa), se han asociado con las variables bioquímicas. En relación al consumo de prebióticos y dichas variables, se destaca que no se encontraron diferencias significativas, pero si una clara tendencia significativa en los valores de glicemia, en el grupo que consumían prebióticos (p=0,09), y también se ha observado una media mayor del cHDL y una media menor de triglicéridos en el mismo grupo. Por lo que se entiende, que el consumo de prebióticos podría llegar a influir en tener menores valores de glicemia y triglicéridos y mayores valores de cHDL. En coincidencia, el estudio de Correa y cols. ¹³, refieren que parecería que el consumo de prebióticos no afecta/modifica las variables bioquímicas. Así también, se ha encontrado un ensayo clínico, donde se administró un prebiótico (fructo oligosacárido) durante 4 semanas, y se encontró que el mismo no produjo efectos significativos sobre el metabolismo de la glucosa y de los lípidos en los individuos con DM2 ³⁷. En varios ensayos clínicos, donde se administró inulina, se encontró que hubo ya sea una disminución de la glicemia como del metabolismo de los lípidos, y de la resistencia a la insulina ^38-42.

Carrero y cols. ⁴³, concluyeron que los probióticos son efectivos para reducir los niveles de triglicéridos y LDLc, el efecto sería más beneficioso en pacientes con hipercolesterolemia leve e intervenciones a largo plazo. Existe evidencia de que el consumo de productos lácteos que contienen probióticos resulta en la reducción del colesterol en la sangre, lo que puede ser útil en la prevención de obesidad, diabetes, ECV y accidentes cerebrovasculares. Los lácteos fermentados se han asociado con un efecto de alto potencial en el control de la DM2, aumentando el colesterol HDLc y mejorando la respuesta glucémica, entre otros ⁴⁴.

Como puede observarse, hay efectos dispares acerca del consumo de prebióticos y probióticos sobre las variables bioquímicas, lo que indica la necesidad de contar con más evidencias científicas y ensayos clínicos en humanos para esclarecer los efectos de los mismos. Con relación al consumo de prebióticos y probióticos con el marcador de riesgo (hipertensión arterial), se asoció el consumo o no de prebióticos y probióticos con la presencia o no de hipertensión arterial, en donde no se encontraron diferencias significativas entre grupos. Por lo que se deduce que en el presente estudio la falta de consumo de prebióticos y probióticos no afectó en la presencia o ausencia de hipertensión arterial. Contrariamente, se ha observado que existen evidencias de que los probióticos, prebióticos y simbióticos pueden tener un efecto beneficioso en la reducción de la PA en pacientes con HTA. Sin embargo, se necesitan más datos para comprender mejor sus efectos y mecanismos de acción específicos ⁴⁵. Medina y cols. ⁴⁶, han observado que existe un efecto anti-hipertensivo significativo con base en el tratamiento de productos lácteos fermentados.

Finalmente, para evaluar con más detalle la asociación entre el consumo de prebióticos y probióticos y los marcadores de riesgo del SM se construyeron modelos de regresión logística múltiple, utilizando la presencia de SM como variable dependiente y teniendo en cuenta la edad, el sexo, el IMC, el nivel de actividad física y los antecedentes patológicos familiares como variables intervinientes. En la población estudiada lo que más influyó en la presencia del SM, fue el sexo, ya que en este estudio se ha observado una mayor prevalencia en el sexo masculino, así también vemos que al agregar a este modelo los antecedentes patológicos familiares, se visualiza que el APF-HTA influyó en la presencia de la enfermedad. Se observó que hubo diferencias significativas en el consumo de prebióticos, por lo que se puede deducir que los prebióticos tendrían una influencia protectora significativa.

De acuerdo a todo lo interpretado hasta el momento, se puede expresar que el presente trabajo de investigación ha aportado nuevos resultados sobre el tema, ya que los mismos podrán servir de base para futuras investigaciones, ayudando a dilucidar la existencia o no de efectos positivos del consumo de prebióticos y probióticos en la prevención y tratamiento del SM y finalmente contribuyendo para establecer guías o consensos acerca del uso, tipos, dosis, y frecuencia de consumo de los prebióticos y probióticos en el SM, de tal forma que los mismos puedan llegar a ser utilizados en la práctica clínica diaria. El consumo de prebióticos podría ejercer un efecto protector en pacientes con sobrepeso y con relación a la presencia de SM, y en aquellos pacientes que presenten antecedentes patológicos familiares de hipertensión arterial. Asimismo, se encontró una relación positiva entre el consumo de prebióticos y la masa músculo esquelética.