Manejo e controle do huanglongbing (HLB) dos cítricos

Management and control of the citrus huanglongbing (HLB)

Pedro Takao Yamamoto^1*, Gustavo Rodrigues Alves¹ e Vitor Hugo Beloti¹

¹ Departamento de Entomologia e Acarologia, Esalq/USP, Av. Pádua Dias, 11 CP 09. Piracicaba, SP, Brasil, CEP 13.418-900.

* Autor para correspondencia (pedro.yamamoto@usp.br)

Recibido: 26/11/2014; Aceptado: 18/12/2014.

RESUMO

O huanglonbing (HLB), ou greening, é a pior doença dos citros e está associado às bactérias “Candidatus Liberibacter spp.”. Nas Américas, a mais comum bactéria é “Ca. L. asiaticus”, que é transmitida pelo psilídeo asiático dos citros Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae). O manejo da doença envolve: i) plantio de mudas sadias, produzidas em viveiros protegidos e certificados; ii) eliminação do inóculo, que deve ser realizado após minuciosas e eficientes inspeções de plantas sintomáticas, e: iii) controle do vetor D. citri, realizado também após levantamentos populacionais. Se essas medidas não forem adotadas, a doença pode causar grandes prejuízos e inviabilizar o plantio de citros na região e/ou no país.

Palavras-chave: Diaphorina citri, vetor, roguing, controle químico, controle biológico, doença bacteriana.

ABSTRACT

The huanglonbing (HLB), or greening, is the worst disease of citrus and is associated with the bacteria "Candidatus Liberibacter spp.". In the Americas, the most common bacterium is "Ca. L. asiaticus", which is transmitted by the Asian citrus psyllid Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae). Management of the disease involves: i) planting of healthy plants grown under protected and certified nurseries; ii) elimination of inoculum, which should be done after thorough and efficient inspections of symptomatic plants, and: iii) D. citri vector control, also performed after population surveys. If these measures are not adopted, the disease can cause great damage and derail the citrus crop in the region and/or country.

Key words: Diaphorina citri, vector, roguing, chemical control, biological control, bacterial disease.

INTRODUÇÃO

Entretanto, a doença é muito mais antiga, sendo relatada na China em 1919 (Reiking 1919), onde foi chamada de huanglongbing, e em 1937 na África do Sul (Van de Merwe e Anderson 1937), onde foi chamada de greening. Na atualidade, a doença encontra-se disseminada por 4 continentes, sendo somente a Europa considerada área livre.

Os sintomas dessa doença estão associados a três bactérias e um fitoplasma (Teixeira et al. 2010). As bactérias são: “Candidatus Liberibacter asiaticus”, “Candidatus Liberibacter americanus” e “Candidatus Liberibacter africanus” e o fitoplasma pertence ao grupo 16 SrDNA-IX (Teixeira et al. 2008). Praticamente, em todos os países produtores de citros das Américas ocorre a espécie “Ca. L. asiaticus”.

Em todos os países em que a doença ocorre, é o principal problema fitossanitário (Bové 2006) e pode limitar a produção e continuidade da citricultura se medidas de manejo não forem tomada (Belasque Junior et al. 2010).

Essa revisão tem por objetivo apresentar os possíveis agentes causais e vetores de “Candidatus Liberibacter spp.” e discutir as estratégias de manejo.

BACTÉRIAS ASSOCIADAS AO HLB

As bactérias “Ca. Liberibacter spp.” são gram-negativas (Garnier et al. 1984), pertencentes ao grupo das alfa-proteobactérias (Jagoueix et al. 1984) e que recentemente foi cultivada em meio de cultura (Davis et al. 2008; Sechler at al. 2009).

Dentre as três bactérias associadas aos sintomas do HLB ou greening, Ca. L. asiaticus é a que está mais amplamente distribuída e pode ser encontrada em diversos países da Ásia, ilhas da Oceania, Oriente Médio e em todo o continente americano (Bové 2006).

Já, “Ca. L. africanus” tem sua distribuição limitada ao continente africano e atinge algumas regiões do Oriente Médio (Bové 2006). A diferença entre essas duas bactérias é a tolerância ao calor, sendo a primeira mais tolerante a maiores variações e de temperatura mais alta (Bové et al. 1974).

No início de 2007, também no Brasil, foi detectada a ocorrência do fitoplasma do grupo 16 SrDNA-IX, que causa vassoura de bruxa no feijão Guandu (“Pigeon PE witchs’-broom phytoplasma”), associado ao sintomas do HLB (Teixeira et al. 2008). Um outro fitoplasma, do grupo 16SrDNA-I, foi relatado associado ao HLB em amostras proveniente da China (Chen et al. 2009).

Portanto, vários são os patógenos associados com os sintomas do HLB, mas para as Américas a principal, a de maior disseminação e a prevalente é a bactéria “Ca. L. asiaticus”, que se encontra presente em todos os países da América em que está doença já foi relatada.

VETORES DE CANDIDATUS LIBERIBACTER ASIATICUS

Vetores das bactérias associadas ao HLB em citros

O HLB pode ser transmitido por meio de enxertia com material contaminado, de plantas parasitas do gênero Cuscuta e através de insetos vetores (da Graça 1991). Dentre os vetores pode-se destacar Trioza erytreae (Del Guercio 1918) (Hemiptera: Triozidae), Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Liviidae) e Cacopsylla citrisuga (Yang e Li 1984) (Hemiptera: Psyllidae), esse último, confirmado como vetor de “Ca. L. asiaticus” apenas na China (Cen et al. 2012).

T. erytreae é responsável pela disseminação da doença no continente africano, sendo D. citri o vetor nas demais regiões afetadas pela doença no mundo. Tais insetos são adaptados a condições climáticas distintas, de modo que D. citri é adaptado a regiões de clima quente e T. erytreae a regiões com temperaturas mais amenas (Halbert et al. 2006).

Segundo Grafton-Cardwell et al. (2013), o psilídeo é nativo do sudeste asiático, e atualmente encontra-se distribuído por toda Ásia tropical e subtropical, alguns países do oriente médio e ilhas Maurício. O primeiro registro de D. citri no continente americano ocorreu no Brasil em 1942 (Costa Lima 1942). O registro posterior só ocorreu em 1997 na Argentina, sendo confirmada sua presença a partir daí seguidamente por todo Caribe, encontrado na Flórida em 1998 e Texas em 2001 (Parra et al. 2010).

Aspectos biológicos de D. citri

Os adultos deste inseto medem aproximadamente de 2,8 a 3,2 mm de comprimento, e quando jovens apresentam coloração marrom claro, tornando-se escuros com o passar do tempo. Os adultos são pouco ativos, o que facilita a sua manipulação em condições de laboratório, porém quando perturbados movimentam-se rapidamente, realizando saltos. De acordo com Gomez-Torres (2009), as formas jovens apresentam cinco ínstares ninfais, que são praticamente imóveis, permanecendo aderidas à planta e secretam uma substância semelhante ao “honeydew”, o que permite o desenvolvimento da fumagina.

Ninfas e adultos estão sempre associados a ramos novos (brotações) utilizados para alimentação, porém na falta de brotações, fazem uso de folhas maduras, de modo que, a disponibilidade de brotações é um fator limitante na oviposição (Parra et al. 2010), visto que, fêmeas adultas dessa espécie só colocam ovos em brotações.

A fase ninfal apresenta cinco ínstares, sendo que essas possuem coloração amarelada e seu tamanho varia de 0,25 a 1,5 mm do primeiro ao quinto instar, respectivamente (Pande 1971).

Assim como em outros insetos, a duração do ciclo biológico de D. citri varia de acordo com a temperatura.  Em trabalho realizado por Liu e Tsai (2000), a duração da fase ninfal variou de 10,6 a 39,6 dias e o ciclo biológico de 14,4 a 49,3 dias, de acordo com a temperatura em uma faixa de 28º a 15ºC, respectivamente; nas temperaturas de 10 e 33° não houve desenvolvimento do inseto. Os referidos autores concluíram, que temperaturas na faixa de 25º a 28ºC são as mais adequadas ao desenvolvimento do psilídeo.

Em estudo realizado por Nava et al. (2007), utilizando limoeiro ‘Cravo’ (Citrus limonia – Lima Rangpur) como hospedeiro de D. citri, foi observado que a duração da fase de ovo variou de 2,6 a 7,7 dias, enquanto que a fase ninfal variou de 9,4 a 35,8 dias nas faixas de temperatura de 18 a 32°C, respectivamente.

O efeito da temperatura sobre D. citri também foi observado por Nakata (2006) sobre M. paniculata na faixa de 15º a 32,5ºC. O desenvolvimento foi acelerado com o aumento da temperatura até 30ºC; para temperaturas acima de 32,5ºC foi registrada uma mortalidade elevada dos três últimos ínstares, de até 83,3%.

A temperatura também afeta a oviposição, pois de acordo com Liu e Tsai (2000), a média de ovos produzida por fêmeas aumentou com o acréscimo de temperatura, atingindo um total de 748,3 ovos a 28°C. Os autores ainda observaram uma maior viabilidade dos ovos (96,2%) a 28°C. Nava et al. (2007) registraram um número inferior de ovos (348,4) quando comparado com o observado por Liu e Tsai (2000), em média 626 ovos; nos dois trabalhos foi utilizada Murraya paniculata  como hospedeiro, a 25°C. Tais variações podem ser atribuídas a vários fatores como o número de brotações disponíveis para postura, diferenças na população de D. citri (strains) (León et al. 2011); ou a qualidade nutricional da planta hospedeira  (Vendramim e Guzzo 2012).

Além do hospedeiro, a fertilidade é também afetada pela ocorrência de múltiplos acasalamentos; assim, fêmeas que podem copular com mais de um macho produzem um maior número de ovos, embora, esta condição reduza sua longevidade (Wenninger et al. 2009).

Outro aspecto importante relacionado à sobrevivência de D. citri é a umidade relativa - UR, sendo observado um melhor desenvolvimento em UR acima de 50% (Gomez-Torres 2009). Em campo, o aumento na população de psilídeos está relacionado à elevação de temperatura e da umidade relativa do ar, coincidente com o período em que se observa um maior fluxo vegetativo nos pomares.

Danos provocados por D. citri

Os danos diretos causados pelo psilídeo são aqueles típicos de insetos sugadores. Assim, a inoculação de substâncias tóxicas durante a alimentação nos tecidos vegetais, leva ao enrolamento das folhas e tornam as brotações retorcidas e engruvinhadas, impedindo o crescimento normal da planta.

Em altas infestações, os ramos podem ser severamente danificados, resultando na seca e queda das folhas do ponteiro ou mesmo na má formação das folhas. As ninfas ao se alimentarem liberam uma substância açucarada (“honeydew”) que facilita o desenvolvimento do fungo causador da fumagina, diminuindo assim, a capacidade fotossintética da planta.

Embora D. citri provoque vários danos às plantas, o inseto assume significativa importância devido à transmissão das bactérias associadas ao HLB, e os mecanismos envolvidos na transmissão da bactéria pelo psilídeo ainda estão sendo estudados.

Hospedeiros de D. citri

Existe um grande número de plantas que podem hospedar este inseto, havendo registro de cerca de 23 gêneros da família Rutaceae, que incluem as espécies do gênero Citrus (laranjas, limões, limas, e suas variedades), embora nem todos os hospedeiros permitam o completo desenvolvimento do inseto (Aubert 1987). D. citri está relacionada quase que exclusivamente com a família Rutaceae, sendo relatada a associação com dois hospedeiros da família Moraceae, sendo elas: Artocarpus heterophyllus Lam. (Jaca o árbol del pan) (Shivankar et al. 2000) e mais recentemente com Ficus carica  L. (Figo o higo) (Thomas e León 2011).

Dentre estes hospedeiros está Murraya paniculata (L.) Jack (Murta o mirto) que é tida como hospedeiro preferencial da praga, uma vez que proporciona um melhor desenvolvimento quando comparada com outras espécies (Halbert e Manjunath 2004). M. paniculata, é uma planta ornamental muito difundida no Brasil e no mundo, sendo, muito utilizada como cerca viva em áreas urbanas, cemitérios e até mesmo próximo a pomares.

Devido à grande distribuição de M. paniculata, houve a necessidade de se conhecer sua importância como hospedeiro da bactéria e seus efeitos na transmissão. Até mesmo a erradicação de plantas de murta foi sugerida como uma medida extra de controle da doença (Belasque Junior et al. 2009a).

Segundo Damsteegt et al. (2010) M. paniculata pode servir com um reservatório de “Ca. Liberibacter spp.”, e atuar como “ponte” para as espécies cítricas, uma vez que, essa espécie pode hospedar uma grande quantidade de D. citri

O comportamento de escolha hospedeira em psilídeos é complexo e envolve vários mecanismos sensoriais além do estágio fisiológico em que os insetos se encontram (Patt e Sétamou 2007). Durante o processo de busca de planta hospedeira, os psilídeos podem se guiar por voláteis liberados por potenciais plantas hospedeiras ou mesmo pela presença desses voláteis associados a seus coespecíficos (Horton e Londolt 2007, Patt e Sétamou 2010, Ballhorn et al. 2008, Wenninger et al. 2009).

Segundo Teck et al. (2011), a preferência por sítios (locais) ótimos de alimentação e oviposição é um fator importante para insetos sugadores como psilídeos, devido à baixa mobilidade das ninfas.

Em trabalho realizado por Wenninger et al. (2009), sobre a resposta de D. citri a compostos voláteis de quatro hospedeiros distintos, laranja doce [Citrus sinensis (L.) Osbeck], laranja azeda (Citrus aurantium L.), toranja da variedade Duncan (Citrus paradisi Macfayden) e murta (M. paniculata), foi observado que adultos de D. citri respondem a odores de todas as plantas testadas, havendo uma maior atratividade dos insetos a esses voláteis quando pistas visuais (a planta) estavam disponíveis.

De mesma forma, Patt e Setámou (2010) observaram que D. citri apresentou atratividade diferenciada a voláteis emitidos por brotações de três espécies hospedeiras, e que a composição dos voláteis de cada uma das espécies apresentou perfis distintos, embora com predominância de terpenoides.

Diferenças na oviposição em diferentes hospedeiros foram relatados por Teck et al. (2011) em testes de livre escolha hospedeira. Os resultados mostraram que fêmeas de D. citri ovipositaram mais em murta (M. paniculata)(77,4 ovos por planta) quando comparada a [Citrus reticulata (L.) Blanco] e curry [Murraya koenigii (L.)] com médias de 48,8 e 26,4 ovos por planta, respectivamente.

Assim como para atratividade, os hospedeiros ou variedades podem influenciar o desenvolvimento de D. citri.

Um desenvolvimento diferenciado foi obtido por Tsai e Liu (2000) quando D. citri foram criados em quatro hospedeiros. Os autores obtiveram uma maior viabilidade do desenvolvimento total do inseto sobre toranja (C. paradisi) (84,5%) enquanto uma menor viabilidade foi obtida em laranja ‘Azeda’ (C. aurantium), com média de 68,5%.

Nava et al. (2007), utilizando três hospedeiros, murta-de-cheiro (M. paniculata), limoeiro ‘Cravo’ (Citrus limonia Osbeck) e tangerineira ‘Sunki’ [Citrus sunki (Hayata)] observaram que a duração do ciclo ovo-adulto e a razão sexual não foram afetados pelos diferentes hospedeiros utilizados, porém, a viabilidade foi inferior quando utilizou-se tangerineira ‘Sunki’ como hospedeiro de D. citri, apresentando uma viabilidade ninfal de apenas 44,6%.

Teck et al. (2011) observaram diferenças na duração ovo-adulto em função de três hospedeiros testados, murta (M. paniculata), M. koenigii (curry) e tangerina (C. reticulata). O menor período de desenvolvimento ovo-adulto foi obtido em murta (18,5 dias) seguido da tangerina (19 dias), sendo o maior período obtido em M. koenigii (23 dias).

Em estudo comparando M. paniculata (murta) e M. koeniggi (“curry”) não foram verificadas diferenças nas viabilidades de ovo, da fase ninfal e na viabilidade total do psilídeo criado nas duas espécies de Murraya. No entanto, foram observadas diferenças no tempo de desenvolvimento na fase ninfal e do ciclo total, foram mais longos em M. paniculata (Diniz 2013).

Vários estudos têm mostrado a influência do hospedeiro tanto em parâmetros comportamentais (escolha hospedeira) como os de desenvolvimento de D. citri (Tsai e Liu 2000, Nehru et al. 2004, Nava et al. 2007, Tsagkarakis e Rogers 2010, Westbrook et al. 2011). No entanto, estudos comparando tais parâmetros de D. citri em função de variedades de uma mesma espécie são escassos (Alves et al. 2014).

Em estudo recente em que se avaliou o desenvolvimento de D. citri em diferentes variedades comerciais de citros; os hospedeiros que proporcionaram o melhor desenvolvimento (ovo-adulto) aos psilídeos foi a variedade Valência (65,9%). Em contrapartida, na variedade Hamlin observou-se a menor viabilidade total (32,6%), pode ser considerada, a variedade menos favorável ao desenvolvimento do psilídeo (Alves et al. 2014). Estes resultados fornecem informações importantes para a instalação de novos pomares de citros, especialmente na escolha das variedades a serem plantadas, com vistas no manejo do HLB.

Recentemente, as pesquisas relacionadas à interação D. citri – hospedeiro se concentraram na identificação de genótipos de citros e espécies relacionadas que apresentem algum grau de resistência à colonização ou desenvolvimento desses insetos (Grafton-Cardwell et al. 2013).

De acordo com Westbrook et al. (2011), dentre 87 materiais vegetais, relacionados diretamente a citros, testados para o desenvolvimento de D. citri, apenas um (Casimiroa edulis) foi totalmente inadequado; ainda, um menor desenvolvimento do psilídeo foi verificada em duas variedades de Poncirus trifoliata. Dessa forma, tais materiais podem servir para futuras pesquisas de melhoramento de citros visando a resistência parcial a D. citri.

Transmissão de “Candidatus Liberibacter” spp. por Diaphorina citri

O HLB pode ser transmitido por diversas maneiras: por meio de enxertia com material contaminado, por plantas parasitas do gênero Cuscuta e por ação de dois insetos vetores, Trioza erytreae (Del Guercio 1918) (Hemiptera: Triozidae) e Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Liviidae) (Da Graça 1991). O psilídeo Cacopsylla (Psylla) citrisuga Yang & Li (Hemiptera: Psyllidae) foi confirmado como hospedeiro de “Ca. Liberibacter asiaticus”, embora ainda não tenha sido verificada sua capacidade de transmiti-la (Cen et al. 2012). T. erytreae é responsável pela transmissão da bactéria no continente africano e D. citri nas demais regiões afetadas pela doença. Porém, os mecanismos envolvidos na transmissão da bactéria pelo psilídeo D. citri ainda precisam ser melhores esclarecidos (Halbert e Manjunath 2004).

De acordo com Ammar et al. (2011) a bactéria pode ser encontrada em vários órgãos internos de D. citri e em diferentes concentrações, sendo que, nas glândulas salivares a concentração bacteriana varia de 47 a 70%, enquanto que no canal alimentar o título da bactéria alcança os 80%. Dessa forma, esse estudo evidenciou a circulação do patógeno no vetor, bem como a presença de uma barreira para a bactéria na glândula salivar. A transmissão transovariana foi relatada por Pelz-Stelinski et al. (2010), porém, com uma taxa de transmissão muito baixa (2 a 6%). Em estudo realizado por Mann et al. (2011), constatou-se a transferência de “Ca. L. asiaticus” por machos infectados de D. citri para fêmeas sadias durante a cópula (transmissão horizontal), porém também com uma baixa taxa de transmissão (4%).

A transmissão de “Ca. Liberibacter spp.” por D. citri é um processo composto pelo Período de Acesso a Aquisição (PAA), que se dá quando as ninfas ou adultos ao se alimentarem adquirem a bactéria, um período de latência necessário para a bactéria se multiplicar no corpo do inseto (Inoue et al. 2009), e o Período de Acesso a Inoculação (PAI), quando o inseto introduz a bactéria em uma planta (Grafton-Cardwell et al. 2013).

Ninfas a partir do 2º ínstar podem adquirir “Ca. Liberibacter”; no entanto, apenas ninfas de 4º e 5º ínstares e adultos podem transmiti-la. Um período de 15 minutos de alimentação é suficiente para que o psilídeo possa transmitir a bactéria para uma planta sadia, embora com baixo grau de infectividade. Alimentando-se por mais de uma hora, a taxa de infecção é de 100% (Cappor et al. 1974, Mead e Fasulo 2011).

Em trabalho realizado por Inoue et al. (2009), foi observado um aumento da concentração da bactéria no corpo do inseto em função do PAA. Verificaram ainda que a concentração não aumentava de forma significativa quando o inseto adquiria a bactéria na fase adulta; por outro lado, quando a aquisição ocorreu em ninfas de 5° ínstar, observou-se um aumento na concentração de até 360 vezes; posteriormente, estas se tornaram adultos altamente infectivos, capazes de transmitir a bactéria para 67% das plantas de citros testadas. Segundo Pelz-Stelinski et al. (2010), de acordo com testes de laboratório, ninfas de D. citri são mais eficientes em adquirir a bactéria do que os adultos. A aquisição da bactéria pelos imaturos variou de 60 a 100%, sendo que para os adultos a aquisição não superou os 40%.

Segundo Cen et al. (2012), o tempo utilizado para alimentação efetiva no floema se reduz à medida que aumenta a severidade dos sintomas de HLB na planta testada. A progressão da doença causa alterações no floema tornando-o menos adequado para os insetos e de acordo com os autores, o menor tempo gasto em uma planta altamente infectada pode contribuir para a disseminação da doença. Foi observada uma preferência de machos e fêmeas do psilídeo (64 e 79% respectivamente, quando comparado com planta sadia) por plantas de citros infectadas com HLB. Tal fato se deve à presença de compostos voláteis emitidos pela planta doente, uma vez que os testes foram conduzidos em olfatômetro, no qual, os insetos não tiveram contato visual com as plantas (Noronha Junior 2010).

A transmissão via sementes não foi verificada. Hartung et al. (2010) avaliando mudas advindas de sementes provenientes de frutos sintomáticos e confirmados para HLB por três anos não observaram o desenvolvimento de sintomas em nenhuma amostra. Além disso, todas as amostras foram negativas em testes para confirmação da presença da bactéria.

A importância da infecção via enxertia foi evidenciada pelo trabalho de Lopes et al. (2008), no qual os pesquisadores testaram a eficiência de transmissão das bactérias que ocorrem no Brasil. Eles verificaram que a taxa de infecção para “Ca. Liberibacter asiaticus” variou de 54,7% até 88%, e para “Ca. Liberibacter americanus” foi de 10% até 45,2%.

Dispersão e flutuação populacional de Diaphorina citri

O psilídeo D. citri está distribuído em diversas regiões do sudeste da Ásia, como China, Hong Kong, Índia, Indonésia, Tailândia, Nepal, Arábia Saudita, ilhas Maurício e ilhas Reunião (Da Graça 1991, Halbert e Manjunath 2004). Foi relatado pela primeira vez no Brasil por Costa Lima (1942), mas como não causava grandes danos, não recebeu muita importância. Décadas mais tarde se espalhou pelas Américas e Caribe, sendo encontrado na Argentina em 1997, no sul da Flórida em 1998, e em duas ilhas das Bahamas e na Venezuela em 1999. E nos três anos seguintes, foi descoberto nas Ilhas Caimã, República Dominicana, Texas, Cuba, Porto Rico, México e Jamaica (Cermeli et al. 2000, French et al. 2001, Halbert e Núñez 2004).

D. citri é encontrado preferencialmente em brotações novas, apresentando, portanto, uma maior ocorrência de ovos e ninfas quando há abundância de brotações nas plantas, o que acontece quando há altas temperaturas e precipitação. Mas, na ausência destes brotos, eles acabam se alimentando de folhas ou ramos maduros (Aubert 1987). Catling (1970) relatou que a flutuação populacional de D. citri está intimamente ligada com o ritmo de brotações das plantas cítricas, porque os ovos são colocados exclusivamente em brotos novos e ninfas se desenvolvem em folhas imaturas.

Temperaturas muito elevadas no verão (acima de 32-34°C) e muito baixas no inverno (abaixo de 2,5°C) impedem o desenvolvimento do inseto, bem como umidade relativa superior a 87-90%. Meses com precipitação superior a 150 mm geralmente estão associados com queda na população de D. citri, pois ovos e ninfas de primeiro instar podem ser “lavados” da superfície da planta (Aubert 1987). Regmi e Lama (1988), Yamamoto et al. (2001) e Whiteside et al. (1993) também observaram que durante as estações chuvosas a população de adultos decresce.

Yamamoto et al. (2001) verificaram que o pico populacional de adultos de D. citri em alguns pomares cítricos de cidades do norte do estado de São Paulo, Brasil ocorreu no final da primavera e início do verão enquanto que no outono e inverno a população foi reduzida, provavelmente devido ao menor fluxo vegetativo. O mesmo foi constatado por Wang et al. (1996) em Taiwan, quando observaram pico populacional de D. citri na primavera e verão. Resultados semelhantes também foram observado por Beloti et al. (2013), que estudando a flutuação populacional do psilídeo em diferentes variedades de citros, observaram um pico populacional na primavera e verão, ou seja, após as chuvas, devido a emissão de fluxo vegetativo.

Kobori et al. (2011) verificaram que D. citri começa a se dispersar para outras árvores em quatro a cinco dias após sua emergência e que a presença de ramos novos estimula sua dispersão. Além disso, acreditam que o psilídeo não seleciona hospedeiros a longas distâncias e que este tipo de movimento ocorreria ao acaso.

A capacidade de dispersão do psilídeo é tida como baixa. Em condições experimentais, foi verificado que a liberação de 10.000 indivíduos promove migração a uma distância media de 5 a 6 metros do ponto de origem. Quando liberados apenas 1.000 indivíduos, esta distância foi de 5 a 12 metros em 20 dias de avaliação (Kobori et al. 2010). Os autores concluíram que D. citri se move muito pouco a partir do hospedeiro que está colonizando e que sua dispersão seria devido, na maior parte, à ação do vento.

De acordo com Tomaseto (2012), na presença de brotações, adultos de D. citri dispersaram menos em busca de novos hospedeiros, acumulando-se nas primeiras plantas cítricas. Após 6 horas da liberação dos adultos, a capacidade de dispersão máxima do psilídeo foi três vezes maior na condição de ausência de brotações. Portanto, o autor conclui que o psilídeo realiza movimentos dependendo das condições fenológicas de seus hospedeiros.

Avaliando a dispersão entre pomares ao longo de 12 meses, Hall e Hentz (2011) verificaram que D. citri se movimenta em todas as épocas do ano, havendo, no entanto, uma maior atividade durante a primavera. O maior número de insetos foi capturado a dois metros de sua origem e a um metro acima da copa das árvores.

A influência da luz sobre a atividade de migração também foi avaliada, por meio do uso de armadilhas adesivas, Sétamou et al. (2012) verificaram que a captura de insetos durante o dia é cerca de 3 a 4 vezes maior que a noite, e que isto também varia ao longo do dia, sendo o pico registrado entre 12:00 e 15:00 horas, ou seja, o período de maior radiação luminosa.

Outra forma de movimentação de D. citri é por meio das atividades humanas. Halbert et al. (2010) avaliando caminhões carregados, conduzindo frutas do campo para indústria de processamento, verificaram a presença do psilídeo, ainda que, em pequena quantidade, em todas as amostras tomadas. Tal fato se torna possível em função da capacidade de sobrevivência do psilídeo em frutos e folhas destacadas que foi de até 13 dias quando mantidos a 25ºC (Hall e McCollum 2011).

MANEJO DO HUANGLONGBING

Para o manejo do HLB, as medidas são: a) plantio de mudas sadias, produzidas em viveiros protegidos; b) redução do inoculo pela eliminação das plantas sintomáticas; e c) controle do vetor (Bové 2006). O manejo do HLB baseia-se na redução do inoculo presentes em plantas e no inseto vetor e tem como fundamento a prevenção de novas infecções em plantas ainda sadias (Belasque Junior et al. 2010).

Outra medida recomendada é a eliminação das plantas de murta, murta-de-cheiro ou falsa-murta (M. paniculata), independente de estarem infectadas ou de sua localização (Belasque Junior et al. 2010), pois, estas são hospedeiros da bactéria (Lopes et al. 2005, 2006) e do vetor (Halbert e Majunah 2004, Grafton-Cardwell et al. 2013).

As formas reconhecidas de introdução do HLB e início das epidemias são: a) a transmissão local e regional de “Ca. Liberibacter spp.” por D. citri; b) o transporte de psilídeo infectivos em materiais vegetais, incluindo citros e outras espécies hospedeiras do vetor; c) o transporte de mudas cítricas infectadas; e d) o transporte de plantas parentais de citros infectadas e usadas como ornamentais (Bassanezi et al. 2010). Uma das principais medidas para o manejo do HLB é a eliminação da fonte de inoculo, realizada pela eliminação das plantas sintomáticas (Bové 2006, Belasque Junior et al. 2010).

Para que a eliminação seja eficiente, há necessidade de se realizar uma amostragem rotineira de plantas sintomáticas, com alto rigor e eliminação imediata de todas as plantas com sintomas. Segundo Belasque Junior et al. (2010), em São Paulo, Brasil, as inspeções são feita por: i) inspetores caminhando a pé ao lado da planta; ii) dois ou quatro inspetores montados em plataformas acopladas em trator; ou iii) inspetores montados em animais. Independentemente da metodologia a ser utiliza, a freqüência de inspeção é muito importante, pois, quando uma dada inspeção visual revela n plantas sintomáticas, pode se assumir que na realidade existem aproximadamente 2n de plantas infectadas e mais uma população adicional de plantas infectadas que permanecem não detectáveis pelo método de PCR em tempo real (Bassanezi et al. 2010)

Dados experimentais da comparação de equipes de inspetores a pé revelaram que uma equipe de inspeção detecta, em média, 47,6% do total de plantas sintomáticas presentes num pomar cítrico (Belasque Junior et al. 2010). Ou seja, uma inspeção desse tipo permite a identificação de apenas parte das plantas sintomáticas. A eficácia na detecção de plantas depende de vários fatores: acuidade visual dos inspetores, conhecimento e prática dos mesmos na detecção de plantas sintomáticas, genótipo e altura das plantas, severidade e localização dos sintomas na copa das árvores, presença de outros sintomas nas folhas e frutos, época do ano, presença de frutos nas árvores, incidência de raios solares nas plantas e no rosto do inspetor, entre outros. A comparação entre equipes de inspeção muito comumente revela uma grande variabilidade na eficácia de detecção de plantas sintomáticas, variação essa não somente entre elas, mas também entre inspeções realizadas por uma mesma equipe.

Por outro lado, comprovou-se experimentalmente que, em plantas adultas com mais de 2,5 metros de altura, os inspetores em plataformas, comumente, detectam mais plantas sintomáticas, comparativamente a inspetores a pé, tendo sido observadas também maiores eficácias para plataformas com quatro inspetores, em comparação com plataformas com dois inspetores (Belasque Junior et al. 2010).

As inspeções devem ser feitas em todas as plantas cítricas presentes na propriedade, e também em outras plantas eventualmente presentes em áreas não comerciais, as quais, uma vez infectadas, são fonte de inóculo. O número de inspeções a ser realizada por safra ou ano depende de vários fatores, mas as mesmas devem ser feitas pelo menos a cada dois ou quatro meses (Belasque Junior et al. 2009b, 2010). Como já abordado, nas inspeções, geralmente, não são detectadas todas as plantas com sintomas. Além disso, em razão do período de incubação (período de tempo entre a infecção das plantas e o aparecimento dos sintomas), variável de seis a dezoito meses para o HLB (Bové 2006), áreas infestadas com a doença apresentam também plantas infectadas, mas ainda assintomáticas. Dessa forma, têm-se três tipos de plantas doentes: i) as sintomáticas detectadas nas inspeções; ii) as sintomáticas, porém, não detectadas (escapes); e iii) as assintomáticas infectadas, isto é, plantas doentes que ainda não cumpriram o período de incubação e, portanto, ainda não apresentaram os sintomas da doença. Assim, para um efetivo controle da doença, há necessidade de inspeções frequentes para que, além da erradicação das plantas detectadas, as plantas escapes e as infectadas assintomáticas sejam posteriormente detectadas e erradicadas, não permanecendo na área por longos períodos de tempo servindo como fonte de inóculo para a infecção de outras plantas (Belasque Junior et al. 2010).

Outra tática para o manejo do HLB é o controle do vetor D. citri (Bové 2006, Belasque Junior et al. 2010). Um dos pontos importantes para o manejo de D. citri é o seu monitoramento populacional, que é a forma de determinar se o vetor está presente em diferentes locais da propriedade. O monitoramento geralmente é realizado por inspetores de pragas quando observam as brotações das plantas cítricas, procurando localizar ovos, ninfas ou adultos do inseto (Yamamoto et al. 2001), ou pela procura de adultos em armadilhas adesivas amarelas (Belasque Junior et al. 2010). Esse monitoramento poder ser realizado concomitantemente com o monitoramento das pragas dos citros, com amostragens a cada quinze dias, mas o ideal é que as amostragens do psilídeo ocorram semanalmente (Paiva 2009). Dessa forma, as amostragens podem ser alternadas, monitorando-se as pragas da cultura numa semana, incluindo D. citri, e na semana seguinte o monitoramento somente desse último.

O controle do vetor deve ser realizado desde o plantio da muda e continuar durante toda a condução do pomar. A formação de novos pomares (novos plantios) deve ser feita, preferencialmente, com mudas cítricas tratadas com inseticidas sistêmicos e aplicados sete a dez dias antes da retirada dessas mudas do viveiro. Os inseticidas thiamethoxam e imidacloprid podem ser empregados para o controle do psilídeo em mudas, aplicados no pré-plantio, com período de controle de aproximadamente 90 dias, como demonstrado por Sanches et al. (2009).

Nos pomares em formação empregam-se inseticidas sistêmicos, os quais devem ser aplicados nos períodos de primavera e verão, quando há suficiente umidade no solo para a absorção e translocação do defensivo. Evita-se a aplicação desses inseticidas nos meses secos do ano, mesmo em áreas irrigadas, quando o controle deve ser realizado com inseticidas de contato aplicados em pulverização. Os inseticidas sistêmicos thiamethoxam e imidacloprid podem ser aplicados via solo (granulados), esguicho ou drench e no tronco das plantas, proporcionando períodos de controle de até 70 dias (Yamamoto et al. 2009). A ação desses inseticidas não é imediata, sendo necessário um período de tempo para seu início. Geralmente são necessários de 15 a 20 dias após a aplicação para se alcançar 80% de mortalidade de D. citri. Por isso, recomenda-se uma aplicação de inseticida de contato, antes da aplicação de sistêmicos, reduzindo-se assim o risco de surtos populacionais do psilídeo na área tratada.

Outras alternativas para o controle do vetor, além do químico, são os métodos biológicos (parasitoides, predadores e patógenos) e comportamentais. Dentre os parasitoides da espécie têm-se o ectoparasitóide Tamarixia radiata (Waterston) (Hymenoptera: Eulophidae) e o endoparasitoide Diaphorencyrtus aligarhensis (Shafee, Alam & Agarwal) (Hymenoptera: Encyrtidae) (Parra et al. 2010).

CONSIDERAÇÕES FINAIS

Nos países em que ao HLB foi introduzida, houve grandes mudanças na citricultura, causando, principalmente aumento no número de aplicações de inseticidas e na mão-de-obra, que leva ao aumento de custo de produção e diminuição da rentabilidade dos produtores. Outra grande mudança é a adoção de tecnologia, que é necessária para aumentar a produtividade e, consequentemente, a rentabilidade do citricultor. A doença é uma grande ameaça para os produtores que não tem tecnologia e não empregam as estratégias preconizadas para o manejo do HLB.

Os grandes problemas relacionados à doença são: i) rápida disseminação nos pomares e em nível regional; ii) longo período de incubação, que pode variar de 6 a 18 meses; iii) disseminação associado a um inseto vetor, o psilídeo asiático dos citros D. citri; iv) vetor eficiente na transmissão de “Ca. L. asiaticus”; v) vetor que pode adquirir a bactéria em plantas assintomáticas; vi) vetor que se dispersa eficientemente e a longas distâncias; vii) ocorrência de hospedeiros alternativos do vetor e da bactéria e de plantas cítricas sintomáticas em propriedades não cítricas, fundo de quintal e área urbana; viii) necessidade de trabalho coletivo utilizando a filosofia de manejo em grande áreas ou manejo regional da doença para que seja efetivo.

O manejo de HLB envolve a eliminação de plantas sintomáticas, realizada após minuciosa e eficiente inspeção de plantas sintomáticas (não há possibilidade de detectar as plantas doentes, mas ainda assintomáticas). Outra medida é o controle do vetor, que é realizado basicamente com utilização de inseticidas sintéticos, que visa eliminar os indivíduos infectivos e consequentemente a transmissão da bactéria. Além dos inseticidas químicos, uma alternativa é o emprego do controle biológico, com o uso do ectoparasitoide T. radiata e fungos entomopatogênicos, sendo o primeiro utilizado em vários países em que a doença ocorre.

Em novos pomares e/ou em pomares em formação, recomenda-se o plantio de mudas sadias, cuja produção em todas as suas fases ocorre em ambiente protegido. Salienta-se que, em áreas em que ocorre a doença, mas não se maneja o HLB, é inviável novos plantios e recuperação da citricultura.

Portanto, há necessidade de manejar o HLB e adotar todas as táticas em conjunto e de forma harmoniosa e se possível em uma filosofia de manejo regional, realizado por todos os produtores de uma região. Somente com esse trabalho conjunto é possível manejar de forma eficiente o HLB sem sofrer as conseqüências do não manejo da doença.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Alves, GR; Diniz, AJF; Parra, JRP. 2014. Biology of the Huanglongbing Vector Diaphorina citri (Hemiptera: Liviidae) on different host plants. Journal of Economic Entomology 107 (2): 691-696.         [ Links ]

Ammar, ED; Shatters Junior, RG; Hall, DG. 2011. Localization of Candidatus Liberibacter asiaticus, associated with citrus Huanglongbing disease, in its psyllid vector using fluorescence in situ hybridization. Journal of Phytopathology 159: 726-734.         [ Links ]

Aubert, B. 1987. Trioza erytreae Del Guercio and Diaphorina citri Kuwayama (Homoptera: Psyllidae), the two vectors of citrus greening disease: biological aspects and possible control strategies. Fruits 42: 149-162.         [ Links ]

Ballhorn, DJ; Kautz, S; Lion, U; Heil, M. 2008. Trade-offs between direct and indirect defences of lima bean (Phaseolus lunatus). Journal of Ecology 96: 971-980.         [ Links ]

Bassanezi, RB; Lopes, SA; Belasque Junior, J; Spósito, MB, Yamamoto, PT; Miranda, MP de; Teixeira, DC; Wulff, NA. 2010. Epidemiologia do huanglongbing e suas implicações para o manejo da doença. Citrus Research and Technology 31(1): 11-23.         [ Links ]

Belasque Junior, J; Bassanezi, RB; Yamamoto, PT; Ayres, AJ; Tachibana, A; Violante, AR; Tank Junior, A; Di Giorgi, F; Tersi, FEA; Menezes, GM; Dragone, J; Jank Junior, RH; Bové, JM. 2010. Lesson from huanglongbing management in São Paulo State, Brazil. Journal of Plant Pathology 32: 285-302.         [ Links ]

Belasque Junior, J; Bergamin Filho, A; Bassanezi, RB; Barbosa, JC; Gimenes-Fernandes, N; Yamamoto, PT; Lopes, AS; Machado, MA; Leite Junior, RP; Ayres, AJ; Massari, CA. 2009a. Base científica para a erradicação de plantas sintomáticas e assintomáticas de huanglongbing(HLB, greening) visando o controle efetivo da doença. Tropical Plant Pathology 34: 137-145.         [ Links ]

Belasque Junior, J; Yamamoto, PT; Miranda, MP; Bassanezi, RB; Ayres, AJ; Bové, JM. 2009b. Controle do Huanglongbingno estado de São Paulo, Brasil. Citrus Research and Technology 31(1): 53-64.         [ Links ]

Beloti, VH; Rugno, GR; Felippe, MR; Carmo-Uehara, A; Garbim, LF; Godoy, WAC; Yamamoto, PT. 2013. Population Dynamics of Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae) in Orchards of Valencia Orange, Ponkan Mandarin and Murcott Tangor Trees. Florida Entomologist 96: 173-179.         [ Links ]

Bové, JM. 2006. Huanglongbing: a destructive, newly-emerging, century-old disease of citrus. Journal of Plant Pathology 88 (1): 7-37.         [ Links ]

Bové, JM; Calavan, SP; Capoor, SP; Cortez, RE; Schwarz RE. 1974. Influence of temperature on symptoms of California stubborn, South Africa greening, India citrus decline, and Philippines leaf mottling diseases. In Conference of the International Organization of Citrus Virologists. Proceedings of 6th Conference IOCV, Riverside: University of California. p. 12-15.         [ Links ]

Burckhardt, D; Ouvrard, A. 2012. A revised classification of the jumping plant-lice (Hemiptera: Psylloidea). Zootaxa 3509: 1-34.         [ Links ]

Capoor, SP; Rao, DG; Viswanath, SM. 1974. Greening disease of citrus in the Deccan Trap Country and its relationship with the vector, Diaphorina citri Kuwayama. In Conference of the International Citrus Virology. Riverside, CA, University of California. Proceedings.         [ Links ]

Catling, HD. 1970. Distribution of the psyllid vectors of citrus greening disease, with note on the biology and bionomics of Diaphorina citri. FAO Plant Protection Bulletin 18(1): 8-15.         [ Links ]

Cen, Y; Zhang, L; Xia, Y; Guo, J; Deng, X; Zhou, W; Sequeira, R; Gao, J; Wang, Z; Yue, J; Gao, Y. 2012. Detection of Candidatus Liberibacter Asiaticus in Cacopsylla (Psylla) citrisuga (Hemiptera: Psyllidae). Florida Entomologist 95(2): 304-311.         [ Links ]

Cermeli, M; Morales, P; Godoy, F. 2000. Presencia del psilido asiático de los cítricos Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) em Venezuela. Boletin de Entomologia Venezolana 15: 235-243.         [ Links ]

Chen, J; Pu, X; Deng, X; Liu, S; Li, H; Civerolo, E. 2009. A phytoplasma related to Candidatus phytoplasma asteri detected in citrus showing Huanglongbing (Yellow Shoot Disease) symptoms in Guangdong, P. R. China. Phytopathology 99(3):236-242.         [ Links ]

Coletta-Filho, HD; Targon, MLPN; Takita, MA; De Negri, JD; Pompeu Junior, J; Machado MA. 2004. First report of the causal agent of Huanglongbing (Candidatus Liberibacter asiaticus) in Brazil. Plant Disease 88:1382.         [ Links ]

Costa Lima, AM. 1942. Insetos do Brasil, Rio de Janeiro, BR, Escola Nacional de Agronomia. 101 p.         [ Links ]

Da Graça, JV. 1991. Citrus greening disease. Annual Review of Phytopathology 29: 109-139.         [ Links ]

Damsteegt, VD; Postnikova, EN; Stone, AL; Kuhlmann, M; Wilson, C; Sechler, A; Schaad, NW; Brlansky, RH; Scheneider, WL. 2010. Murraya paniculata and related species as potential hosts and inoculum reservoirs of Candidatus Liberibacter asiaticus causal agent of Huanlongbing. Plant Disease 94(5): 528-533.         [ Links ]

Davis, MJ; Mondal, SN; Chen, H; Rogers, ME; Brlansky, RH. 2008. Co-cultivation of Candidatus Liberibacter asiaticus with actinobacteria from citrus with huanglongbing. Plant Disease 92:1547-1550.         [ Links ]

Diniz, AJF. 2013. Otimização da criação de Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Liviidae) e de Tamarixia radiata (Waterston, 1922) (Hymenoptera: Eulophidae), visando a produção em larga escala do parasitoide e avaliação do seu estabelecimento em campo. Tese (Doutorado em Entomologia)-Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, Universidade de São Paulo, Piracicaba, 128 p.         [ Links ]

French, JV; Kahlke, CJ; Da Graça, JV. 2001. First record of the Asian citrus psylla, Diaphorina citri kuwayama (Homóptera: Psyllidae), in Texas. Subtropical Plant Science 53: 14-15.         [ Links ]

Garnier, M; Danel, N; Bové, JM. 1984. The greening organism is a gram negative bacterium. In Conference of the International Organization of Citrus Virologists. Proceedings of 9th Conference IOCV, Riverside: University of California. p. 115-124.         [ Links ]

Gomez-Torres, ML. 2009. Estudos bioecológicos de Tamarixia radiata (Waterston, 1922) (Hymenoptera: Eulophidae) para o controle de Diaphorina citri Kuwayama, 1907 (Hemiptera: Psyllidae). Tese (Doutorado em Entomologia) - Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, Universidade de São Paulo, Piracicaba. 138 p.         [ Links ]

Grafton-Cardwell, EE; Stelinski, LL; Stansly, PA. 2013. Biology and management of asian citrus psyllid, vector of the Huanglongbing pathogens. Annu Rev Entomol 58: 413-32.         [ Links ]

Halbert, SE. 2005. The discovery of huanglongbing in Florida. 2nd International Citrus Canker and Huanglongbing Research Workshop, Orlando FL. p. 50. H-3.         [ Links ]

Halbert, SE; Manjunath, KL. 2004. Asian citrus psyllids (Sternorrhyncha: Psyllidae) and greening disease of citrus: a literature review and assessment of risk in Florida. Florida Entomologist 87(3): 330-353.         [ Links ]

Halbert, SE; Manjunath, KL; Ramadugu, C; Brodie, MW; Webb, SE; Lee, RF. 2010. Trailers transporting oranges to processing plants move asian citrus psyllids. Florida Entomologist 93(1): 33-38.         [ Links ]

Halbert, SE; Núñez, CA. 2004. Distribution of the asian citrus psyllid, Diaphorina citri Kuwayama (Rhynchota: Psyllidae) in the Caribbean basin. Florida Entomologist 87: 401-402.         [ Links ]

Hall, DG; Hentz, MG. 2011. Seasonal flight activity by the asian citrus psyllid in east central Florida. Entomologia Experimentalis et Applicata 139(1): 75-85.         [ Links ]

Hall, DG; McCollum, G. 2011. Survival of adult asian citrus psyllid Diaphorina citri (Hemiptera: Psillidae) on harvested citrus fruit and leave. Florida Entomologist 94(4): 1094-1096.         [ Links ]

Hartung, JS; Halbert, SE; Pelz-Stelinski, K; Brlansky, RH; Chen, C; Gmitter, FG. 2010. Lack of evidence for transmission of Candidatus Liberibacter asiaticus through citrus seed taken from affected fruit. Plant Disease 94(10): 1200-1205.         [ Links ]

Horton, RD; Landolt, JP. 2007. Attraction of male pear psylla, Cacopsylla pyricola, to female-infested pear shoots. Entomologia Experimentalis et Applicata 123: 177-183.         [ Links ]

Inoue, H; Ihonishi, J; Ito, T; Tomimura, K; Myata, S; Iwanami, T; Ashihara, W. 2009. Enhanced proliferation and efficient transmission of Candidatus Liberibacter asiaticus by adult Diaphorina citri after acquisition feeding in the nymphal stage. Annals of Applied Biology 155: 29-36.         [ Links ]

Jagoueix, S; Bové, JM; Garnier M. 1984. The phloem-limited bacterium of greening disease of citrus is a member of the subdivision of the proteobacteria. International Journal of Systematic Bacteriology 44 (3):379-386.         [ Links ]

Kobori, Y; Nakata, T; Ohto, Y. 2011. Estimation of dispersal pattern of adult asian citrus psyllid, Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae). Japanese Journal of Applied Entomology and Zoology 55(3): 177-181.         [ Links ]

Kobori, Y; Nakata, T; Ohto, Y; Takasu, F. 2010. Dispersal of adult asian citrus psyllid, Diaphorina citri Kuwayama (Homoptera: Psyllidae), the vector of citrus greening disease, in artificial release experiments. Applied Entomology and Zoology 46(1): 27-30.         [ Links ]

León, JH; Sétamou, M; Gastaminza, GA; Buenahora, J; Cáceres, S; Yamamoto, PT; Bouvet, JP; Logarzo; GA. 2011. Two separate introductions of asian citrus psyllid populations found in the American continents. Ann Entomol 104(6): 1392-1398.         [ Links ]

Liu, YH; Tsai, JH. 2000. Effects of temperature on biology and life table parameters of the asian citrus psyllid, Diaphorina citri Kuwayama (Homoptera: Psyllidae). Annals of Applied Biology 137: 201-206.         [ Links ]

Lopes, SA; Martins, EC; Frare, GF. 2005. Detecção de CandidatusLiberibacter americanus em Murraya paniculata. Summa Phytopathologyca 31:48-49.         [ Links ]

Lopes, AS; Martins, EC; Frare, GF. 2006. Detecção de Candidatus Liberibacter asiaticus em Murraya paniculata. Fitopatologia Brasileira (Suplemento) 31:303.         [ Links ]

Lopes, SA; Frare, GF; Yamamoto, PT; Ayres, AJ; Barbosa, JC. 2007. Ineffectiveness of pruning to control citrus huanglongbing caused by Candidatus Liberibacter americanus. European Journal of Plant Pathology 119:463-468.         [ Links ]

Lopes, SA; Bertolini, E; Frare, GF; Martins, EC; Wulff, NA; Teixeira, DC; Fernandes, NG; Cambra, M. 2008. Graft transmission efficiencies and multiplication of Candidatus Liberibacter americanus and Ca. Liberibacter asiaticus in citrus plants. Phytopatology 99(3): 301-306.         [ Links ]

Mann, RS; Pelz-Stelinski, K; Hermann, SL; Tiwari, S; Stelinski, LL. 2011. Sexual transmission of a plant pathogenic bacterium, Candidatus Liberibacter asiaticus, between, conspecific insect vectors during mating. Plos One 6(12): e29197.         [ Links ]

Mead, FW; Fasulo, TR. 2011. Asian Citrus Psyllid, Diaphorina citri Kuwayama (Insecta: Hemiptera: Psyllidae). Gainesville, University of Florida (IFAS Extension, 33). 8 p.         [ Links ]

Moraes, CM; Lewis, WJ; Tumlinson, JH. 2000. Examining plant-parasitoid interactions in thritrophic systems. Anais da Sociedade Brasileira de Entomologia 29(2): 189-203.         [ Links ]

Nakata, T. 2006. Temperature-dependent development of the citrus psyllid, Diaphorina citri (Homoptera: Psylloidea), and the predicted limit of this spread based on overwintering in the nymphal stage in temperature regions of Japan. Applied Entomology and Zoology 41(3): 383-387.         [ Links ]

Nava, DE; Torres, MLG; Rodrigues, MDL; Bento, JMS; Parra, JRP. 2007. Biology of Diaphorina citri (Hem., Psyllidae) on different hosts and different temperatures. Journal of Applied Entomology 131: 9-10.         [ Links ]

Nehru, RK; Bhagat, KC; Koul, VK. 2004. Influence of citrus species on the development of Diaphorina citri. Plant Protein Sci 12: 436-438.         [ Links ]

Noronha Junior, NC. 2010. Efeito dos coespecíficos e voláteis das plantas Murraya paniculata (L.) Jack, Psidium guajava L. e Citrus sinensis (L.) Osbeck sobre o comportamento de Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae). Tese (Doutorado em Entomologia) - Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, Universidade de São Paulo, Piracicaba. 67 p.         [ Links ]

Paiva, PEB. 2009. Distribuição espacial e temporal, inimigos naturais e tabela de vida ecológica de Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) em citros em São Paulo. Tese de Doutorado, ESALQ/USP, Piracicaba, 65 p.         [ Links ]

Pande, YU. 1971. Biology of Citrus Psylla Diaphorina citri Kuw. (Hemiptera: Psyllidae). Israel Journal of Entomology 6: 307-311.         [ Links ]

Parra, JRP; Lopes, JRS; Gomez-Torres, ML; Nava, DE; Paiva, PEB. 2010. Bioecologia do vetor Diaphorina citri e transmissão de bactérias associadas ao Huanglongbing. Citrus Research and Technology 31(1): 37-51.         [ Links ]

Patt, JM; Sétamou, M. 2007. Olfactory and visual stimuli affecting host plant detection Homalodisca coagulate (Hemiptera: Cicadellidae). Environ Entomol 36:142-150.         [ Links ]

Patt, JM; Sétamou, M. 2010. Responses of the asian citrus psyllid to volatiles emitted by flushing shoots of its rutaceous host plants. Environmental Entomology 39: 618-624.         [ Links ]

Pelz-Stelinsky, KS; Brlansky, RH; Ebert, TA; Rogers, ME. 2010. Transmission parameters for Candidatus Liberibacter asiaticus by asian citrus psyllid (Hemiptera: Psyllidae). Journal of Economic Entomology 103(5): 1531-1541.         [ Links ]

Reinking, OA. 1919. Diseases of economic plants in South China. Philippine Agriculturist 8:109-135.         [ Links ]

Regmi, C; Lama, TK. 1988. Greening incidence and Greening vector population dynamics in Pokhara. In Conference of the International Organization of Citrus Virologists. Valencia, ES, Riverside - University of California. Proceedings. p. 238-242.         [ Links ]

Rogers, ME; Stansly, PA. 2012. Biology and management of the asian citrus psyllid, Diaphorina citri Kuwayama, in Florida Citrus. Gainesville, University of Florida, (IFAS Extension, ENY-739). 6 p.         [ Links ]

Sakamaki, Y. 2005. Occasional papers of the Kagoshima University Research Center, Lake Alfred, Florida. 42: 121-125.         [ Links ]

Sanches, AL; Felippe, MR; Uehara-Carmo, A; Rugno, GR; Yamamoto, PT. 2009. Eficiência de inseticidas sistêmicos, aplicados em mudas cítricas, em préplantio, no controle de Diaphorina citri (Kuwayama) (Hemiptera: Psyllidae). BioAssay 4: 6.         [ Links ]

Sétamou, M; Sanchez, A; Patt, JM; Nelson, SD; Jifon, J; Louzada, ES. 2012. Diurnal patterns of flight activity and effects of light on host finding behavior of the asian citrus psyllid. Journal of Insect Behavior 25(3): 264-276.         [ Links ]

Sechler, A; Schuenzel, EL; Cooke, P; Donnua, S; Thaveechai, N; Postnikova, E; Stone, AL; Schneider, WL; Damsteegt, VD; Schaad, NW. 2009. Cultivation of Candidatus Liberibacter asiaticus, Ca. L. africanus, and Ca. L. americanus associated with Huanglongbing. Phytopathology 99(5):480-486.         [ Links ]

Shivankar, VJ; Rao, CN; Singh, S. 2000. Studies on citrus Psylla, Diaphorina citri Kuwayama: a review. Agricultural Reviews (Karnal, India) 21: 199-204. Soc Am 104: 1392-1398.         [ Links ]

Teck, SLC; Fatimah, A; Beattie, A; Heng, RKJ; King, WS. 2011. Influence of host plant species and flush growth stage on the asian citrus psyllid, Diaphorina citri Kuwayama. American Journal of Agricultural and Biological Sciences 6 (4): 536-543.         [ Links ]

Teixeira, DC; Ayres, AJ; Kitajima, EW; Tanaka, FAO; Danet, JL; Jagoueix-Eveillard, S; Saillard, C; Bové, JM. 2005. First report of a huanglongbing-like disease of citrus in Sao Paulo State, Brazil, and association of a new liberibacter species, Candidatus Liberibacter americanus, with the disease. Plant Disease 89:107.         [ Links ]

Teixeira, DC; Wulff, NA; Martins, EC; Kitajima, EW; Bassanezi, R; Ayres, AJ; Eveillard, S; Saillard, C; Bové, JM. 2008. A phytoplasma closely related to the pigeon pea witches-broom phytoplasma (16Sr IX) is associated with citrus huanglongbing symptoms in the state of Sao Paulo, BR. Phytopathology 98: 977-984.         [ Links ]

Teixeira, DC; Wulff, NA; Lopes, SA; Yamamoto, PT; Miranda, MP; Belasque Junior, J; Bassanezi, RB. 2010. Caracterização e etiologia das bactérias associadas ao huanglongbing. Citrus Research & Technology 31: 115-128.         [ Links ]

Thomas, DB; León, JH. 2011. Is the old world fig, Ficus carica L. (Moraceae), an alternative host for the asian citrus psyllid, Diaphorina citri (Kuwayama) (Homoptera: Psyllidae)?. Florida Entomologist 94(4):1081-1083.         [ Links ]

Tolley, IS. 1990. The relation of noursey production with orchard planning and management. In Aubert, B; Tontyapom, S; Buangsuwon, D. eds. Rehabilitation of citrus industry in the Asia Pacific Region. Chiang Mai. Proceedings. p. 77-82.         [ Links ]

Tomaseto, AF. 2012. Capacidade de dispersão de Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae). Dissertação (Mestrado em Entomologia)-Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, Universidade de São Paulo, Piracicaba. 78 p.         [ Links ]

Tsagkarakis, AE; Rogers, ME. 2010. Suitability of Cleopatra Mandarin as a host plant for Diaphorina citri. Florida Entomologist 93 (3): 451-453.         [ Links ]

Tsai, JH; Liu, YH. 2000. Biology of Diaphorina citri (Homoptera: Psyllidae) on four host plants. Journal of Economic Entomology 93(6): 1721-1725.         [ Links ]

Van De Merwe, AJ; Anderson, FG. 1937. Chromium and manganese toxicity. Is it important in transvaal citrus greening? Farming in South Africa 12:439-440.         [ Links ]

Vendramim, JD; Guzzo, EC. 2012. Plant resistance and insect bioecology and nutrition. In Panizzi, AR; Parra, JRP. (eds.), Insect bioecology and nutrition for integrated pest management. p. 657-686.         [ Links ]

Vet, LEM; Dicke, M. 1992. Ecology of infochemical use by natural enemies in a tritrophic context. Annual Review of Entomology 37: 141-172.         [ Links ]

Wang, LY; Hung, SC; Hung, TH; Su, HJ. 1996. Population fluctuation of Diaphorina citri Kuwayama and incidence of citrus likubin in citrus orchards in Chiayi area. Plant Protection Bulletin 38: 355-365.         [ Links ]

Wenninger, EJ; Stelinski, LL; Hall, DG. 2009. Role of olfactory cues, visual cues, and mating status in orientation of Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) to four different host plants. Environmental Entomology 38 (1): 225-234.         [ Links ]

Westbrook, CJ; Hall, DG; Stover, E; Duan, YP; Lee, RF. 2011. Colonization of citrus and citrus-related Germplasm by Diaphorina citri (Hemiptera: Psyllidae). Hortscience 46 (7): 997-1005.         [ Links ]

Whiteside, JO; Garnsey, SM; Timmer, LW. 1993. Compendium of citrus disease. 2nd ed. Saint Paul, Americal Phytopathological Society. 80 p.         [ Links ]

Yamamoto, PT; Paiva, PEB; Gravena, S. 2001. Flutuação populacional de Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) em pomares de citros na região norte do estado de São Paulo. Neotropical Entomology 30(1): 165-170.         [ Links ]

Yamamoto, PT; Miranda, MP. 2009. Controle do psilídeo Diaphorina citri. Ciência e Prática 1:10-12.         [ Links ]

Yamamoto, PT; Felippe, MR; Sanches, AL; Coelho, JHC; Garbim, LF; Ximenes, NL. 2009. Eficácia de inseticidas para o manejo de Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) em citros. BioAssay 4:4.         [ Links ]