INTRODUCCIÓN

El Canis latrans, es uno de los carnívoros de mayor distribución en Norteamérica, de talla mediana, de color que puede ir variando entre el amarillo, café y el rojizo. Habita en un gran número de ecosistemas, desde zonas boscosas, pastizales, y hasta terrenos intervenidos por acción del hombre, como así también zonas periurbanas ¹.

Para el diagnóstico de parasitosis en animales existen varias técnicas empleadas en veterinaria convencional. La identificación de parásitos y o formas parasitarias nos ayudan a tener una estimación del estado de salud de los animales. La demostración de presencia de huevos, quistes u ovocystos en heces de los animales representa una prueba tangible de que el animal se ha infectado con parásitos ².

Los animales silvestres y domésticos pueden albergar a numerosos agentes patógenos, como virus, parásitos, bacterias y hongos. El conocimiento de estos microorganismos es indispensable a la hora de tomar medidas de prevención o control en la población animal. Para el coyote la composición endo-parasitaria es muy poco conocida, principalmente debido a su naturaleza elusiva y estado de alerta constante. Por ende, dificulta la labor en cuanto a la colecta de material biológico de los mismos ³.

Existen varios trabajos realizados sobre la composición entero-parasitaria de los coyotes en vida libre que han arrojado datos interesantes en materia de parasitología, encontrándose en la mayoría de los casos prevalencias que superan el 50% en las muestras analizadas, con predominancia de helmintos, principalmente nematodos como aquellos del Orden Strongylida y Ascaridida, en cuanto a los céstodos se han reportado más comúnmente aquellos del orden Cyclophyllidea ^4,5,6. Esta investigación tuvo como objetivo principal determinar la prevalencia y la carga parasitaria presentes en heces de Canis latrans en el ANP Médanos de Samalayuca en temporada invernal 2018-2019.

MATERIALES Y MÉTODOS

El trabajo tuvo lugar en el ANP Médanos de Samalayuca, ubicado a unos 50 km al sur de Ciudad Juárez, conformado principalmente por dunas de arena sílica, constituyendo el centro del extenso desierto de Chihuahua. El desierto cuenta con una superficie aproximada de 631.82 km2, ubicado en Latitud N: 31° 21' 55'' y Longitud de W: 106° 31' 57''. Presenta un clima templado con escasez de lluvias en verano e invierno siendo el promedio de 160 ml/año, y una temperatura media al año que va desde los 12°C a 18°C y una altura de 1200 msnm ^7,8. El desierto chihuahuense es considerado el mayor desierto de Norteamérica y la zona desértica de mayor diversidad. Se caracteriza principalmente por presentar 3 tipos de vegetaciones: matorral desértico micrófilo, matorral desértico rosetofilo y matorral desértico crassicuale ⁹.

El estudio se realizó en dos zonas denominadas área 1 y área 2 respectivamente, en temporada de invierno entre los meses de diciembre del 2018 y marzo 2019, se delimitaron y georeferenciaron. Una muy cercana con asentamientos humanos y turismo , zona del rancho Ojo de la Punta y alrededores (Latitud 31°23'04,93” N, Longitud 106°36'04,86” O) con un transecto de 4.95 km de longitud, recorriendo una terracería de uso común por habitantes de la zona y el área 2 ubicada en la zona del rancho El Lobo delimitada (Latitud 31°12'21,3833” N, Longitud 106°25'20,16” O) con una transecto de 4,01 km de longitud, con mayor integridad ecosistémica.

La población de muestreo fueron heces de coyotes encontradas a lo largo de los transectos. Las muestras se seleccionaron, siguiendo las características comparativas de rastros y morfología descritas por Murie 1974 ¹⁰ y Aranda 2000 ¹¹, Halfpenny, J. y Biesiot, E. 1986 ¹². Fueron colectadas un total de 70 heces de Canis latrans de dos transectos distintos del ANP Médanos de Samalayuca.

Fueron procesadas utilizando las técnicas coproparasitoscópicas de Centrifugo/Flotación en Solución saturada de cloruro de sodio (NaCl)¹³, la técnica de la formalina ¹⁴ y la técnica de recuento de huevos por gramos de heces de McMaster ². Los recuentos de huevos en una muestra establecida por la técnica de McMaster, se clasificaron como bajos (50-100 hpg) medios (150-500 hpg) y altos (> 550 hpg) ¹⁵. Donde para las estimaciones estadísticas se tomaron en cuenta los valores bajos y medios (Inferior) y altos (Superiores). En cuanto a la presencia de protozoarios, solo fueron reportados como positivos, marcados con un signo de positivo (+).

Para la identificación del género del parásito fue realizada de acuerdo a las características morfológicas con ayuda de claves parasitarias ¹⁶, y cuando fuera necesario se procedió al coprocultivo para la identificación de las larvas ^17,18. La técnica estadística utilizada para la comparación de los dos puntos fue la prueba exacta de Fisher, realizada con el software The SAS System for Windows 9.0.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Se obtuvo un total de 70 muestras, 40 del área uno y 30 del área dos respectivamente, colectadas a lo largo del periodo invernal. La prevalencia encontrada fue la siguiente: 49 resultaron positivas a algún helminto o protozoo o asociación de éstos, con una prevalencia de 70% (Tabla 1), los helmintos del género Toxocara presentaron mayor prevalencia (49%), seguida de Ancylostoma (21%), Taenia (19%), Hymenolepis (9%), Strongyloides (9%), Physaloptera (7%), Echinococus (1%) y Toxascaris (1%). Los protozoarios se presentaron de la siguiente manera: Balantidium (17%), Cystoisospora (17%), Sarcocystis (6%) y Entamoeba (1%). La intensidad parasitaria total en las heces a partir de la técnica de conteo de huevos por gramo dio los siguientes valores para los géneros: Strongyloides (800hpg), Toxocara (535hpg), Physaloptera (200hpg), Taenia (200hpg), Ancylostoma (175hpg) y Toxascaris (140hpg), respectivamente.

Tabla 1. Prevalencias e intensidad parasitaria media en heces de coyote del ANP Médanos de Samalayuca, Chihuahua, México. 

Hpg: Huevos por gramo; 0: no se reportaron huevos por conteo.

+: Protozoos solo fueron reportados como positivos. NA: No Aplica

Los resultados obtenidos muestran una prevalencia muy similar a la obtenida por Gompper et al., en el año 2003 ¹⁹ en heces de coyotes de Nueva York 56%, así como del 72% encontrado en excretas de lobos ibéricos Domínguez & De la Torre en el año 2002 ²⁰ pero difieren a las obtenidas por Niehaus ⁶ en Costa Rica donde la prevalencia fue de 36.84% y del 14% en heces de lobos del Ártico según Marquard Petersen 1997 ²¹.

En esta investigación se presenta una mayor prevalencia del género Toxocara en relación a otros trabajos donde las prevalencias llegan a apenas 19% en coyotes en Terranova, Canadá, Bridgeret al, en el año 2009 ²² cabe destacar que la citada investigación fue realizada a partir de captura y eutanasia de individuos. En un estudio realizado en heces de coyotes se presenta una prevalencia aún menor 2% en coyotes en el estado de Nueva York Gompper et al. ¹⁹, por lo que se asume una alta prevalencia de parásitos del género Toxocara en relación a otros estudios realizados. La prevalencia del género Ancylostoma 21% es muy similar a la prevalencia de 16.6% reportado en lobo ibérico por Domínguez & de la Torre ²¹, sin embargo muy distinta al 11% determinado por Niehaus, ⁶ en heces de coyotes.

Los géneros Ancylostoma y Toxocara comunes en cánidos en general; Toxocara puede permanecer alojado en diferentes órganos en animales adultos durante meses o años hasta que se activa nuevamente en hembras gestantes ²³, pudiendo ser defecado exclusivamente por hembras gestantes o cachorros de entre 0-6 meses de edad, por lo que la prevalencia de huevos del género Toxocara en relación a Ancylostoma por métodos coprológicos puede ser mayor ²⁴. Teniendo en cuenta que en periodo invernal las hembras de coyote se encuentran en etapa gestacional ¹, podría considerarse como un factor determinante para la mayor prevalencia de Toxocara.

La mayor prevalencia de Toxocara puede explicarse por algunos factores: las hembras de T. canis producen hasta 200,000 huevos por día, que son resistentes a la adversidad ambiental al tener cáscaras gruesas y pueden permanecer viables durante mucho tiempo en el suelo ^32,33, que favorece la posibilidad de infección por nuevos hospedadores. Ya para las hembras de Ancylostoma ponen un número mucho menor de huevos, en comparación con Toxocara, alrededor de 28.000 nuevos, que tienen una cáscara delgada ³⁴; Además, la acción directa de los rayos solares perjudica la evolución de las formas pre-parasitarias ³⁵.

Tanto los géneros Taenia como Echinococcus, fueron reportados en la zona en un trabajo realizado por demostración de parásitos adultos a partir de eutanasia en las afueras de Ciudad Juárez por Salais (1982), donde los parásitos del género Taenia fueron los que presentaron mayor prevalencia al igual que lo reportado en esta investigación, en este trabajo no se reportó adultos de Hymenolepis⁴, sin embargo en un trabajo realizado por Niehaus ⁶ en heces de coyotes en 3 zonas de Costa Rica, se reportaron tanto Hymenolepis y Taenia, sin reportarse Echinococcus. Mientras que un estudio realizado en Nueva York (Gompper et al. 2003) determinó una prevalencia mayor de Taenia spp., siendo de 55.8% en excretas de coyote.

Estos trabajos difieren considerablemente en cuanto a las prevalencias presentadas en esta investigación, esto podría deberse a las técnicas de diagnóstico utilizadas en este trabajo, considerando que presentan mayor sensibilidad para Nematodos y no así para Céstodos.

Los helmintos diagnosticados en esta investigación coinciden con los reportados por Wapenaar et al. (2013) en una investigación realizada en Canadá a partir de ejemplares capturados y eutanasiados ²⁵, como así también los reportados por Gompper et al. ¹⁹ en heces de coyotes de Nueva York, pero difiere con lo reportado en las afueras de Ciudad Juárez, a partir de captura y eutanasia de coyotes por Salais ⁴, donde no fueron reportados parásitos del género Hymenolepis, Ancylostoma, Strongyloides ni Physaloptera, sin embargo se reportaron Passalurus ambiguus, Syphacia obelata, Hypoderma spp., Trichuris leporis, no determinados en esta investigación.

Los protozoarios diagnosticados en este trabajo corresponden a los mismos géneros reportados por Niehaus 2011 ¹⁸, en un estudio realizado para determinar protozoos y microorganismos en heces de coyotes en Costa Rica, pero no fueron reportados de Balantidium sp., presente en las muestras de este trabajo, pero difiere de lo diagnosticado por Gompper et al. 2003 ¹⁹ quienes además encontraron Giardia spp.

El grupo más representativo en proporción de parásitos del total de taxones encontrados fue el de helmintos nemátodos (42%), seguido por los protozoarios (33%) y finalmente los helmintos céstodos (25%) no diagnosticaron trematodos a partir de las técnicas empleadas en esta investigación (Gráfico 1)

Gráfico 1. Distribución en porcentaje de los taxones de parásitos encontrados en heces de coyote del ANP Médanos de Samalayuca, Chihuahua, México. 

En cuanto a la comparación por áreas de estudio el área uno, zona con mayor actividad antropogénica obtuvo 53% de muestras positivas para parásitos, este resultado es muy similar a lo determinado por Niehaus, (2011) en heces de coyotes colectadas en una zona de cultivo de papas en Costa Rica, donde la prevalencia fue de 64%, sin embargo, difiere a la reportada en una zona turística en este mismo estudio, siendo esta del 37% (Tabla 2).

El área 2 (Tabla 2), presentó una proporción de heces infectadas de 93%, cabe destacar que el área dos pertenece a una zona menos impactada por el ser humano, esta prevalencia es mayor a la diagnosticada en heces de varios carnívoros del Centro de México, Cerro Colorado y es adyacente a la Reserva de la Biosfera de Tehuacán Cuicatlán por Mino et al. (2016) donde se encontró un prevalencia del 36% de las excretas analizadas ²⁶, mientras que lo diagnosticado por Muñóz (2009) en la Reserva de la Biosfera de Tehuacán Cuicatlán fue de 15% ²⁷. Otro factor es la dieta ²⁸. La variación de la prevalencia de parásitos intestinales está probablemente relacionada con la variabilidad estacional y geográfica de ciertosalimentos, en algunos casos, de los huéspedes paraténicos ²⁹. Estos incluyen roedores (Geomys spp.) o conejos de cola de algodón (Sylvilagus floridanus), presa potencial del coyote, que se registran en un mayor número en la zona con menor pertubación. Es posible una combinación de las diferentes formas en el proceso de transmisión, que se ven con mayor intensidad en el área dos por el cual la prevalancia sea mayor.

El área 1 arrojó los siguientes valores (Tabla 2). Para los géneros Strongyloides (800hpg), Toxocara (600hpg), Physaloptera (300hpg), Taenia (200hpg), Ancylostoma (180hpg) y Toxascaris (100hpg)

El área 2 presentó la siguiente intensidad parasitaria media Toxocara (300hpg), Ancylostoma (167hpg), Toxascaris (167hpg) y Physaloptera (150hpg), Echinococcus (100 hpg) en esta área no se diagnosticaron Strongyloides ni Taenia. (Tabla 2), encontrándose entonces dos muestras que superaban el rango de referencia para el área uno considerándose estas como superiores al rango y cero muestras para el área dos, en cuanto a las muestras que se encontraban por debajo de lo considerado superior, se encontraron cuatro muestras tanto para el área uno como para el área dos, la prueba estadística exacta de Fisher dieron el siguiente valor F: p=0.4667, por lo que se demuestra que en las condiciones en la que el trabajo se realizó, no existen diferencias estadísticas significativas entre el área uno y el área dos en cuanto a cantidad de huevos por gramos, este resultado coincide con lo determinado por Niehaus, (2011), en un estudio en heces de coyotes realizado en tres zonas de Costa Rica entre un Parque Nacional y un área agrícola, donde tampoco se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre los parásitos de las tres zonas.

Tabla 2. Prevalencias e intensidad parasitaria media en heces de coyote del ANP Médanos de Samalayuca, Chihuahua, México, Areas 1 y 2 

IPM: Intensidad Parasitaria Media; hpg: huevos por gramo; 0: no se reportaron huevos por conteo

(+): Protozoos solo fueron reportados como positivos

NA: No Aplica

Las técnicas utilizadas para realizar el examen parasitológico de este estudio son cualitativas en su mayoría. La técnica de centrífugo-flotación busca la flotación de huevos de helmintos, quistes y oocistos de protozoarios, ésta fue realizada utilizando la solución de NaCl (Novaes, Martins, 2015). La aplicación de diferentes técnicas, muchas veces, es necesaria teniendo en vista la variabilidad morfológica y biológica presentada por los parásitos pasibles de ser identificados en exámenes coproparasitológicos. Por lo tanto, con la utilización de las técnicas de flotación y sedimentación fue posible realizar un análisis más fidedigno de la fauna parasitológica de los animales blancos del estudio ³⁰.

Petters et al. (2019) evaluaron la eficiencia de la técnica de centrífugo-flotación en NaCl comparándola con la técnica de centrífugo-flotación en solución de azúcar, utilizando heces de 20 coyotes. Se puede verificar que ambas técnicas son eficaces en la identificación de formas parasitarias presentes en heces de coyotes y que la técnica de centrífugo-flotación en solución de azúcar aún presenta mayor sensibilidad que la de NaCl, aunque los resultados han sido similares ³¹. A partir de estos datos, en la continuidad del presente estudio se realizó la evaluación fecal utilizando la solución saturada de azúcar.

CONCLUSIÓN

Este estudio nos ayuda a abordar la fauna entérica de coyotes dentro del ANP Médanos de Samalayuca. Nuestros resultados arrojan una alta prevalencia de parásitos en el sitio. Los parásitos de los géneros Echinococcus, Ancylostoma, Strongyloides, Toxocara, Hymenolepis, Entamoeba y Balantidium son considerados de importancia en la salud pública, ya que pueden parasitar a los seres humanos al igual que a los animales, principalmente aquellos que tienen mecanismo de transmisión directa.

La presencia de otros animales domésticos como perros en los ranchos aledaños al ANP favorece el contacto directo con las heces de coyotes y viceversa. Esto puede causar una transmisión bidireccional entre perros y coyotes, lo que reflejaría una fauna parasitaria muy similar para ambos cánidos, de tal manera que hace necesario evaluar el estado sanitario de los perros domésticos de la zona.

Teniendo en cuenta que una parte de las excretas de esta investigación fueron colectadas en transectos establecidos en los senderos de uso turístico y sabiendo que uno de los principales atractivos del ANP Médanos de Samalayuca es el contacto con la tierra, ya sea por actividades productivas como la agricultura, por las actividades de esparcimiento y/o de deporte, es importante realizar más estudios relacionados con el contacto Coyote-Ambiente-Humano y viceversa, para poder tomar acciones en cuanto a esta interacción y posible contagio de estos parásitos.

El muestreo periódico en estos y otros carnívoros es muy necesario en áreas naturales con presencia de actividad antropogénica, pues como no se cuenta o se cuenta con muy pocas investigaciones sobre la función ecológica que cumplen los parásitos en los diferentes hábitats, se podrían descubrir variaciones en la prevalencia de estos organismos patógenos, así como factores asociados a estas variaciones. De esta manera comprender mejor los riesgos reales que representan los parásitos y definir medidas sostenibles para la prevención y el manejo de los problemas que trae consigo la perturbación antropogénica creciente en áreas silvestres.

El conocimiento del parásito composición de las poblaciones de vida silvestre en zonas cercanas a ciudades y o asentamientos humanos y aquellas no tan próximas puede servir como indicador del estado de esas áreas y como una forma indirecta que permite cuantificar el efecto de la actividades antropogénicas en sistemas naturales alterados y en la forma de considerar fragmentos aislados de las áreas con menor intervención, de esta forma poder estimar si realmente existe o no una variación de los mismos a consecuencia de las acciones humanas. Se necesitan más estudios para determinar el parásito comunidad de los coyotes en el norte de México, principalmente en las áreas naturales y en aquellas áreas con mayor presión humana.

AGRADECIMIENTOS

Al CONACYT por el apoyo financiero del proyecto por medio de la beca otorgada.

A mi institución SENACSA por concederme el permiso especial para la realización de la Maestría en Ciencia Animal de la Universidad Autónoma de Ciudad Juárez, México.

A los Laboratorios de Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA) y Laboratorio de Biotecnología y Genética (LBCyG) de la Universidad Autónoma de Ciudad Juárez.

A los compañeros y co-trabajadores de esta investigación en las áreas adyacentes del estudio, por la ayuda prestada durante el desenvolvimiento de este trabajo en la etapa de campo y laboratorio.