Introducción

El Bosque Atlántico del Alto Paraná (BAAPA) es la región más húmeda del Paraguay y presenta un estrato de bosque alto y húmedo (^{Del Castillo et al., 2004}); es un bosque subtropical, denominada también como Selva Paranaense o Selva misionera. Esta ecorregión ha sido ha sido reconocida como una de las más diversas del planeta, con un elevado número en biodiversidad y de especies endémicas (^{Peralta et al., 2018}).

En el país, en el Bosque Atlántico se han registrado unas 530 especies de aves, de las cuales 81 especies son endémicas a la ecorregión (^{Del Castillo et al., 2004}), sin embargo, su estado de conservación es crítico, debido a la deforestación, la expansión de la agricultura y la caza indebida que amenazan a los pequeños remanentes de bosques que existen (^{Fundación Moisés Bertoni, 2007}).

El Área de Reserva para Parque Nacional San Rafael es reconocida como el segundo remanente con cobertura importante del BAAPA en el Paraguay, habiendo sido reconocida como la primera IBA (Área de Importancia para las Aves, por su sigla en inglés) nacional y segundo en Latinoamérica. Esto hace que sea nominada como “Bosques de Alto Valor de Conservación” (^{De Egea & Balbuena, 2011}). Se caracteriza por presentar bosques densos, semicaducifolios y húmedos, que pueden alcanzar alturas de hasta 30 m, con numerosas especies de árboles de importancia forestal, pastizal en suelo saturado, vegetación no graminoidea y vegetación hidromórfica permanente (^{Quintana et al., 2002}).

Ante la degradación del bosque del Parque San Rafael una de las estrategias para su restauración y conservación ecológica sería la conectividad en masa boscosa tanto dentro de la reserva como la zona de amortiguamiento (^{Amarilla et al., 2020}).

Hoy en día, la diversidad biológica que albergan sus remanentes se encuentra sometidos a muchas presiones antrópicas, entre ellas las aves. Con este trabajo se pretende estudiar la diversidad de aves en las zonas del parque y su zona de amortiguamiento, y así registrar la avifauna presente ante los cambios permanentes del ambiente.

Materiales y Métodos

Área de estudio

El estudio se realizó en el Área de Reserva para Parque Nacional San Rafael (26º25’S, 55º40’O) y su zona de amortiguamiento. Está ubicada al norte del departamento de Itapúa y al sur de Caazapá, Paraguay. Las estaciones fueron clasificadas en dos categorías con base en el paisaje predominante: 1) bosques: cuando el punto de muestreo se encuentra al menos a una distancia mínima de 200 m. del borde del bosque con otro hábitat; 2) zona productiva: cuando el punto de muestreo se encuentra en una zona predominantemente de productores de soja.

Censos de aves

Se seleccionaron un total 22 estaciones de muestreo en el área de la Reserva San Rafael y su zona de amortiguamiento. Durante 18 días distribuidos en ocho muestreos entre noviembre 2017 y febrero de 2020, cubriendo parte de la primavera, verano y otoño.

Se utilizaron listas MacKinnon (^{MacKinnon & Phillipps, 1993}) para el registro de aves. En este estudio, se utilizaron listas de diez especies, recomendado por ^{Herzog et al. (2002}) y ^{O’Dea et al. (2004)}, registrando cada especie vista u oídas en el punto de muestreo, una sola vez hasta completar las 10 especies (i.e. bosque o remanente), con el objetivo de obtener datos de cada ambiente para su análisis y comparación. Una vez obtenida las 10 especies de una lista, el observador se desplazaba a otro sitio del punto de muestreo, para iniciar otra lista, evitando potenciales doble conteo de individuos.

La acumulación de listas de MacKinnon en los ocho muestreos, se realizaron mediante recorridos aleatorios en cada hábitat y se identificaron a las especies de manera visual y auditiva, con la ayuda de la guía de aves de Paraguay, (Narosky, & Yzurieta, 2006). Los recorridos y conteos se realizaron desde la primera hora de la mañana hasta el final de la tarde. De las 22 estaciones de muestreo seleccionadas, cuatro se encuentran dentro de los límites de la Reserva y 18 en la zona de amortiguamiento. De estos últimos, ocho se encuentran en bosques y 14 en las zonas productivas (Fig. 1).

Taxonomía y estado

La nomenclatura científica de las especies se basa en SACC, ^{Del Castillo et al. (2021)}. El estado de conservación global de las especies se basa en ^{BirdLife International (2021)}. El estatus de especies endémicas se basa en ^{Brooks et al. (1999}) y a Del Castillo et al. (2004), con la adición del chacurú grande (Notharchus swainsoni) y la exclusión del yacutoro (Pyroderus scutatus). La categorización de amenaza a nivel nacional sigue la Resolución MADES 254/2019.

Figura 1 Mapa con los puntos de muestreo de Aves dentro del Área de Reserva para Parque Nacional San Rafael y su zona de amortiguamiento 

Análisis de los datos

Análisis de riqueza

Para los análisis de las estimaciones de riqueza de especies y curvas de acumulación de especies se utilizó el programa EstimateS, versión 9.1.0 (^{Colwell 2019}), con aleatorizaciones de los datos de incidencia de las muestras de las listas MacKinnon. En un total de 1000 aleatorizaciones, las especies fueron tomadas al azar del conjunto de los datos sin reemplazamiento y añadidas a la curva.

Análisis de complementariedad

Para los análisis de complementariedad se utilizó se utilizó la base de datos de presencia y ausencia en una planilla Excel. Dicho análisis permitió conocer el área con mayor riqueza de especies, y los sitios que aporten nuevas especies al listado general, siendo estos los más complementarios a nivel paisaje (^{Morales, 2018}). Se define a la complementariedad al grado de disimilitud en la composición de especies entre dos o más ambientes diferentes (^{Colwell & Coddington, 1994}).

En el Manual de ^{Moreno (2001}), se menciona que para obtener el valor de complementariedad obtenemos primero dos medidas: I. La riqueza to tal para ambos sitios combinados: SAB = a + b - c.

Donde a es el número de especies del sitio A, b es el número de especies del sitio B, y c es el número de especies en común entre los sitios A y B. II. El número de especies únicas a cualquiera de los dos sitios: UAB = a + b - 2c, a partir de estos valores calculamos la complementariedad de los sitios A y B como:

la base de datos de presencia y ausencia en una planilla Excel.

CAB= U _AB / S_AB

Resultados y discusión

Análisis de riqueza

Riqueza de especies en el Área de Reserva para Parque Nacional San Rafael y su zona de amortiguamiento

La avifauna de San Rafael y su zona de amortigua- miento ha sido evaluado a través de un total de 96 listas MacKinnon en 22 estaciones de muestreos, con un total de 177 especies de aves pertenecientes a 47 Familias, y 19 Órdenes (Anexo 1).

De la avifauna total registrada, 134 especies se registraron en zona productiva y 114 han sido registradas en ambientes de bosque, este último representa el 27 % de las especies presentes en hábitats de bosques mencionadas en RPSF (^{Esquivel et al. 2007}, ^{Esquivel & Peris 2012}, Smith et al, 2017, Esquivel et al, 2019, Smith et al, 2021).

A pesar de los múltiples trabajos realizados en el monitoreo de aves para San Rafael, en los sitios que podrían parecer ya conocidos se siguen sumando nuevos registros para el lugar la documentación de cinco especies adicionales que suman un total de 431 especies (^{Smith et al, 2021}).

El orden con mayor número fue Passeriformes con 113 especies y las familias con mayor riqueza de especies fueron Tyrannidae, Furnariidae, Thamnophilidae, Thraupidae, Icteridae, Columbidae, Psittacidae, Picidae, Tinamidae, Tityridae, Trochilidae, Turdidae, coincidiendo con ^{Moreira-Lima 2013} que del total de las especies de aves para la Malta Atlántica de Brasil se encuentran representadas en 26 órdenes, de las cuales el Orden Passeriformes presenta una mayor riqueza, las especies se encuentran agrupadas en 80 familias, siendo Tyrannidae, Thamnophilidae, Thraupidae, Furnariidae, Trochhilidae, Accipitridae, Emberizidae, Rhynchocyclidae, Psittacidae e Picidae las familias con mayor especies.

Estimación de riqueza de especies de aves en los bosques y en zonas productivas

La curva de acumulación de especies de todas las aves registradas en 27 listas MacKinnon en los bosques y 69 listas en zonas de productores, muestra que el esfuerzo de muestreo en los bosques ha sido aún insuficiente, pudiendo sumarse aún nuevas especies. Con las 27 listas realizadas en los bosques, se estima una riqueza de 114,00 (95% IC = 101.79- 126.21) especies. En las zonas de productores se estima una riqueza de 134,00 (95% IC = 124.0 - 143.94) especies considerando las 69 listas realizadas (Fig. 2).

Figura 2 Curva de acumulación de especies. Referencia: Listas MacKinnon en los bosques (líneas grises) y listas en zonas de productores (líneas negras) 

Análisis de complementariedad:

Durante el muestreo, 43 especies registradas han sido exclusivas para la zona de bosque, y 63 especies exclusivas para la Zona productiva. Sesenta y ocho especies han estado presentes en ambos ambientes, dando como resultado un 63,27 % de complementariedad (Fig. 3).

Figura 3 Número de especies por categoría de sitio y porcen taje de complementariedad 

El análisis de complementariedad entre sitios muestra que la riqueza no está tan relaciona a la importancia de un sitio a nivel de paisaje (^{Morales, 2018}), a pesar de poseer mayor cantidad de especies exclusivas en los sitios de zona productiva el porcentaje de complementariedad con las zonas de bosques fue del 63,27%, es decir que se registran más de la mitad de las especies en ambos ambientes. Además, la zona de bosque presentó 43 especies exclusivas, y la zona productiva 63 especies, esto puede deberse a que ambos sitios no presentan composiciones vegetales iguales y que las zonas productivas están más antropizadas, concordando con Morales et al. (2018) que menciona, que para lograr un correcto inventario se deben elegir hábi tats heterogéneos, ya que esto ayuda a tener mayor recambio de especies.

Figura 4 Riqueza de especies de aves endémicas registradas en los sitios de muestreo. 

Especies endémicas del Bosque Atlántico del Alto Paraná - BAAPA:

Treinta y una especies de las 177 registradas durante el estudio son endémicas de la ecorregión del BAAPA. Esto equivale al 44 % de las especies de aves endémicas registradas para San Rafael, ^{Esquivel et al. (2019}).

De los 22 sitios de muestreo, 18 registraron especies endémicas, para mayor representatividad se graficó diferenciando los sitios que se encuentran en la zona de amortiguamiento de color gris y los sitios dentro de la reserva en verde. El sitio 22 que se encuentra en la zona de amortiguamiento y el sitio 13 que se encuentra dentro del área de reserva presentan una riqueza de 13 especies de aves endémicas cada una, de las cuales solo comparten 4 especies el resto son exclusivas para cada sitio (Fig. 4).

Veintiocho especies endémicas del BAAPA fueron registradas en áreas de bosque, de las cuales trece también fueron registradas en áreas agrícolas. Tres especies adicionales fueron registradas únicamente en zonas productivas son: Saracura (Aramides saracura), Tiluchí estriado (Drymophila malura), Chiví coronado (Hylophilus poicilotis) (Tabla 1).

Especies de interés para la conservación a nivel Nacional y Global:

Siguiendo la categorización de amenaza según MADES (^{Resolución MADES 254/2019}), dentro de las especies endémicas un total de 28 especies están Amenazadas de extinción a nivel Nacional. Durante el muestreo, se registraron 24 especies en el bosque, 14 de ellas de manera exclusiva en este ambiente, y 14 en zonas de productores, 4 de ellas observándose sólo en este ambiente.

Una especie se encuentra en la categoría de En peligro de extinción (EN) a nivel Nacional, el Loro vinoso ( Amazona vinacea ) y a nivel International esta especie está categoriza en En peligro de extinción (EN), registrada dentro de la reserva y la Mosqueta Media Luna (Phylloscartes eximius) (Casi-Amenazada) a nivel global, la misma fue registrada en la zona de amortiguamiento.

Con la recopilación de los trabajos en los distintos fragmentos que quedan del Bosque Atlántico del Paraguay, la avifauna oscila a unas 557 especies, esto representa a más del 80 % de las aves del país, cabe destacar que las áreas con más riqueza de especies del Bosque Atlántico son la Reserva para Parque Nacional San Rafael con el 77%, de la cuales 70 especies son endémicas, y la Reserva Natural del Bosque Mbaracayú con el 73 %, de las cuales 61 especies son endémicas del Bosque Atlántico (^{Esquivel, et al, 2019}).

A pesar de estar tan fragmentado, la presencia de especies endémicas y clasificadas en alguna categoría de amenaza a nivel nacional e internacional, demuestran la importancia de estos remanentes para la conservación de la avifauna, coincidiendo con los autores ^{Moreira-Lima (2013}); ^{Moreira-Lima & Silveira (2018)} mencionan, que a pesar de que solo existe en 10% de la cobertura original del Bosque Atlántico del Brasil se siguen encontrando nuevas especies y del total registrado para ese país el 45% se encuentran en el Bosque Atlántico, de esta cifra el 24 % son especies endémicas.

Conclusiones

A pesar de las diferentes presiones antrópicas que se encuentra sometido la Reserva para Parque Nacional San Rafael se registraron una gran diversidad de aves destacando el elevado número de especies endémicas registradas en este estudio, tanto en San Rafael y su zona de amortiguamiento, con el 98% de las mismas, incluidas en la categoría de Amenazadas de extinción a nivel nacional, esto demuestra la importancia del sitio de estudio para la conservación de las aves del Bosque Atlántico. Se encontró valores significativos de complementariedad (diversidad beta) en el recambio de la avifauna, casi la mitad de las especies compar ten ambos sitios y a pesar de la diferencia de la cobertura vegetal la riqueza máxima se calcula sumando las especies en las zonas boscosas y las zonas productivas.

El alto valor que presenta el Área para Parque Nacional San Rafael y su zona de amortiguamiento para la conservación de la avifauna requiere formalizar su categoría de manejo y así tener una mejor protección, y no solo de las aves sino de toda la biodiversidad presente en el lugar, la falta de propuestas de protección de sitios muestreados con alta presencia de endemismos, especialmente en lugares situados fuera de los límites de la reserva