INTRODUCCIÓN

Los beneficios de una ingesta adecuada de verduras para promover la salud en las personas han sido ampliamente investigados a través de estudios epidemiológicos, evidenciando asociaciones inversas entre una ingesta elevada de verduras y el riesgo de enfermedades coronarias, accidentes cardiovasculares, ciertos tipos de cánceres y diabetes tipo 2^1-3. Este impacto favorable a la salud se debe a que las verduras son alimentos ricos en una variedad de nutrientes como fibra dietética, antioxidantes, flavonoides, carotenoides, así como diversas vitaminas y minerales que posiblemente actúen sinérgicamente a través de varios mecanismos biológicos para reducir el riesgo de enfermedades crónicas y muerte prematura^4,5.

Existen determinadas verduras en las que, al momento de su preparación culinaria, ciertas partes de su estructura son eliminadas para el consumo como tallos y hojas del apio, betarraga y brócoli. Apium graveolens (Mill.) comúnmente conocido como apio, es una especie de planta que pertenece a la familia Apiaceae⁶, la cual se originó en el Mediterráneo y Oriente Medio y se ha cultivado en todo el mundo como verdura popular⁷. El apio crece hasta 1 m de altura y tiene hojas compuestas con pinnadas impares con folíolos dentados en un tallo central⁸. Las partes que se utilizan en esta planta incluyen semillas, hojas y aceites esenciales. Entre los compuestos fitoquímicos del apio, se pueden mencionar carbohidratos y fenoles como flavonoides, alcaloides y esteroides. La presencia de compuestos como limoneno, selineno, glucósidos de frocumarina, flavonoides y vitaminas A y C son la razón por la que el apio es la planta más utilizada en la medicina tradicional⁹, teniendo un papel fundamental en la disminución de la presión arterial y se ha demostrado su uso en el asma, bronquitis y afecciones inflamatorias¹⁰.

El brócoli, Brassica oleracea var. italica (cv. Cicco) es una planta de la familia de Brassicaceae, que crece de 60 a 90 cm de altura y forma un tallo verde grueso, erguido y ramificado, con densos racimos comestibles de botones florales¹¹. Las flores y los tallos superiores forman la cabeza del brócoli, que constituye el órgano comúnmente consumido. El brócoli es la principal fuente natural del sulforafano (SFN) conocido como 1-isotiocianato-4-(metilsulfinil)-butano, que es un isotiocianato alifático¹². El SNF se sintetiza a partir su precursor biogénico glucorafanina a través de una reacción de hidrólisis que involucra a la enzima mirosinasa¹³. La evidencia sugiere que el sulforafano actúa como un potente inductor de las enzimas (ej. glutatión S-transferasas GST) a cargo de la detoxificación de sustancias potencialmente carcinogénicas en el organismo¹⁴. Además, este compuesto tiene efectos antioxidantes, antiinflamatorios e induce la apoptosis. Todas estas propiedades permiten la inhibición de múltiples pasos del proceso carcinogénico¹⁵.

La betarraga o remolacha, Beta vulgaris pertenece a la subfamilia Betoideae, dentro de la familia de Amaranthaceae. Aunque se originó en Europa y el norte de África, la betarraga está ahora naturalizada en varios países del mundo. Esta especie se desarrolla mejor en suelos ácidos y en temperaturas suaves (20°C) a frías (10 °C)¹⁶. La betarraga es una raíz casi esférica de forma globular que se desarrolla casi en la superficie del suelo con un diámetro de entre 5 y 10 cm y un peso de entre 80 y 200 gramos. La raíz principal es de color rojo violáceo oscuro y su sabor es dulce, debido a que se acumula gran cantidad de azúcares principalmente la sacarosa¹⁷. Esta hortaliza de raíz comprende tres tipos: azucarera, forrajera y de consumo de mesa, esta última producida principalmente en América Latina¹⁸. Las betalaínas, pigmentos derivados del ácido betalámico, son un grupo importante de fitoquímicos bioactivos en la betarraga junto con los flavonoides y fenoles. La composición nutricional de esta hortaliza también incluye fibra dietética, vitamina A y C, calcio y nitrato dietético (NO3-) que es una fuente importante de óxido nítrico (NO) formado a través de la vía nitrato-nitrito-NO¹⁹. Se ha descubierto que los fitoquímicos y compuestos presentes en la betarraga son beneficiosos para la salud humana, indicando la utilidad para controlar la presión arterial y la salud cardiovascular^20,21.

A nivel mundial se estima que alrededor de 1.300 millones de toneladas de alimentos, incluidas verduras, frutas, carne, lácteos y productos de panadería, se desperdician en el transcurso de cada una de las etapas de la cadena de suministro de alimentos como son la industria agrícola y de procesamiento de alimentos así como el sector de la hostelería y los hogares. Además de la perdida y desperdicios de alimentos, se desaprovechan recursos naturales como agua, uso de la tierra y energía, contribuyendo a las emisiones de gases de efecto invernadero (GEI) al acumular CO2 en la atmósfera, sumado a la pérdida económica y nutricional de los alimentos producidos^22).

Cifras globales que reportan que las categorías de frutas y hortalizas son en conjunto responsables entre un 40% y 50% del desperdicio alimentario generado²³⁾ y aproximadamente el 39% de desperdicio de estos dos alimentos ocurre en el hogar²⁴.

Las causas de pérdidas de frutas y hortalizas se relacionan principalmente por fallas en las características cosméticas como son manchas y defectos estéticos como son tamaño, forma y peso no cumplen con los criterios de calidad para su comercialización. Otras de las causas son la sobreproducción, plagas y condiciones climáticas poco favorables que impactan negativamente en las pérdidas de estos alimentos. No obstante existen partes de frutas y hortalizas como son las cáscaras, tallos, pomasas, semillas y hojas que no son consideradas para su consumo, siendo desechadas sin importar su valor nutricional, a partir de antioxidantes y fibra dietética²⁵. Este es el caso del tallo de apio y de alcachofa que han recibido importante atención por su potencial acción antioxidante y antiinflamatoria²⁶.

Existen datos respecto a la porción comestible de las hortalizas, señalando que en el caso del apio el porcentaje de porción comestible es del 65%; para el brócoli corresponde a un 61% y la betarraga es mayor alcanzando el 82%²⁷. De manera las porciones no comestibles como son los tallos y hojas de verduras muchas veces no son consumidas, principalmente por falta de conocimiento en su uso y por motivos culturales y de tradición del país²⁸. Considerando que estos excedentes de alimentos generan un mayor desecho alimentario tanto desde las cadenas de distribución como son los mercados y ferias libres así como en el hogar, nace la necesidad de buscar nuevas alternativas para darle un valor agregado a los subproductos de hortalizas²⁹.

Es por ello que para darle utilidad a los tallos y hojas de estas tres hortalizas y evitando así su desecho se hace necesario conocer su composición nutricional favoreciendo la economía circular y por otro lado complementando la ingesta insuficiente de verduras permitiendo abordar los posibles efectos sobre la salud de las personas, por lo que el objetivo de este estudio es establecer el valor nutricional de hojas y tallos de apio, betarraga y brócoli del Mercado Mayorista Lo Valledor en Santiago de Chile.

MATERIALES Y MÉTODOS

Las muestras fueron tomadas el día viernes 12 de marzo de 2021 entre las 9:30 y 10:30 de la mañana desde los patios y locales del mercado mayorista Lo Valledor, ubicado en la comuna de Pedro Aguirre Cerda, en la ciudad de Santiago, Chile. Se tomaron muestras de 3 hortalizas (apio, brócoli, y betarraga) desde los patios, específicamente desde los camiones de intermediarios y agricultores que ingresan diariamente al mercado a vender sus productos.

Posteriormente, se procedió a preparar las muestras de acuerdo con el protocolo de muestreo entregado por la Unidad de Análisis de Aguas y Alimentos del Laboratorio DICTUC. Fueron preparadas en mesón desinfectado con alcohol desnaturalizado 70% con 2 gramos de ftalato de etilo por litro y cubierto por papel absorbente estéril. Los utensilios utilizados para cortar también fueron desinfectados con el mismo alcohol. La manipulación se realizó con guantes quirúrgicos. Se prepararon las siguientes 6 muestras, cada una de al menos 600 gramos: (1) hoja de apio, para ello, fueron recortados el tercio superior de las matas de apio (figura 1), junto con las hojas se incluyeron tallos delgados de menos de 0,5 cm. de diámetro; (2) tallos de apio, absolutamente desprovistos de hojas, la muestra quedó formada por tallos de más de 0,5 cm de diámetro cortados desde el tercio superior de la mata de apio (ver Figura 1); (3) hojas de betarraga; (4) tallos de betarraga sin incluir el fruto comestible; (5) hojas de brócoli; (6) tallos de brócoli sin incluir la parte comestible (Figura 2).

Figura 1: Corte de la parte superior de la mata de apio, desde donde se extrae las muestras de hojas y tallos. 

Figura 2: División de la mata de brócoli en la parte comestible, y los tallos con hojas desde donde se obtienen las muestras.  

Cada muestra fue envuelta en papel absorbente estéril y almacenada en una bolsa Ziploc© debidamente rotulada, para su traslado. El traslado de 30 minutos fue realizado depositando las bolsas en un contenedor tipo cooler para mantener la temperatura ambiente a la cual fueron recolectadas las muestras.

Los análisis se realizaron según la metodología descrita en la Tabla 1, y se ajustan al marco regulatorio dictado por la autoridad sanitaria, el Reglamento Sanitario de los Alimentos.

RESULTADOS

Los valores nutricionales de las hojas y tallos de apio analizados se presentan en Tabla 2. Las hojas de esta verdura tienen un mayor aporte de energía (20,4 kcal), proteínas (2,4 g), sodio (89,94 mg), fibra dietética total (7,4 g), fibra dietética soluble (1,3 g), fibra dietética insoluble (5,3 g) y cenizas (4,3 g) a diferencia del tallo que se caracteriza por un aporte superior en carbohidratos (4,1 g) y humedad (88,8 g). Con relación al contenido de azúcares totales, ambas partes tienen valores similares.

En la Tabla 3 se expone la composición nutricional de hojas y tallos del brócoli. Acerca del aporte de energía (50,9 kcal), carbohidratos (9 g), proteínas (2,5 g), fibra dietética total (10,4 g), fibra dietética soluble (1,9 g) y fibra dietética insoluble (7,9 g), es mayor en las hojas de esta hortaliza, aunque el sodio (49,38 mg) y la humedad (82,5 g) predominan en el tallo. En ambas porciones del brócoli el contenido de materia grasa y azúcares totales son semejantes.

En consideración a las características nutricionales de las hojas de betarraga, estas tienen un mayor contenido de proteína (2,6 g), sodio (217,53 mg), fibra dietética total (4,5 g), fibra dietética insoluble (3,3 g) y cenizas (3,1 g). Por otro lado, los tallos aportan mayor cantidad de carbohidratos (7,0 g). Los valores de energía, materia grasa, azúcares totales, fibra dietética soluble y humedad son semejantes entre las hojas y los tallos (Tabla 4).

DISCUSIÓN

El apio es rico en una variedad de nutrientes como vitaminas, minerales, compuestos aromáticos, flavonoides, antioxidantes además de tener un bajo contenido calórico³⁰. La literatura ha reportado que la humedad en las hojas del apio suele fluctuar entre 80,3 y 93,5% y la de los tallos a un 95% de humedad^31,32, concordando con lo informado en este estudio para las hojas, pero discrepando en el caso de los tallos. En relación con la cantidad de proteínas por 100 gramos de hoja de apio corresponde hasta el 0,8% de su composición³¹⁾ e incluso los autores Salehi et al. (2019) señalaron que este nutriente alcanza los 6 gramos por cada 100 gramos, número superior a lo encontrado en nuestros análisis (2,4 gramos/100gramos). En tallos se ha evidenciado que el contenido de proteína es de 0,9 gramos por 100 gramos de alimento aproximándose a lo comunicado por nuestro estudio³³. Acerca de los lípidos contenidos en las hojas y tallos de apio, publicaciones han informado que corresponde a 0,6 gramos y 0,1 gramos por 100 gramos de alimento respectivamente, coincidiendo a lo observado en este estudio. En relación con los análisis de carbohidratos en esta verdura se ha publicado que las hojas aportan 8,6 gramos de este nutriente por 100 gramos³³, valor superior a lo examinado en este análisis; en los tallos se ha descrito un contenido de 1,2 gramos³³, por debajo a lo encontrado en este estudio. El aporte de fibra dietética total de la hoja de apio manifestado en otras investigaciones varía entre 1,4% y 1,2%³¹ estando por debajo a lo identificado en este estudio. Es importante destacar las sustancias medicinales presentes en hojas y tallos del apio como son los flavonoides principalmente apiin y apigenina y aceites esenciales destacando el limoneno y el selineno³⁴, presentes en raíces y hojas hasta en un 1%, mientras que su contenido en la semilla puede llegar hasta el 7%. Gracias a estos compuestos destacan las propiedades curativas del apio como es efecto antifúngico, antibacteriano y antioxidante³⁵.

En consideración a la humedad del brócoli, Campas-Baypoli et al. (2009)³⁶⁾ reportaron un contenido de 91,4 gramos en 100 gramos de tallo y 88,3 gramos para las hojas, a diferencia de lo observado en nuestro hallazgo que fue menor para ambas porciones del vegetal. Los beneficios evidenciados del brócoli son una disminución de los desórdenes metabólicos relacionados a la obesidad, un menor riesgo de cáncer y enfermedades degenerativas que se podría establecer por su contenido de potasio, calcio, vitamina C, fibra soluble y sus compuestos bioactivos desatacando los ácidos fenólicos, isotiocianatos, flavonoides y glucosinolato^37,38. No obstante, a la hora de preparar esta verdura se debe considerar que para convertir el glucosinolato en el compuesto bioactivo sulforafano se requiere de la enzima mirosinasa, la cual no es térmicamente estable y muestra un 90% de degradación cuando se mantiene a 60 °C durante 10 min. Esto afectaría el efecto del sulforafano que actúa como un potente inductor de las enzimas de desintoxicación de fase II en la prevención del cáncer³⁹.

Al revisar la literatura el contenido de nutrientes de la betarraga está considerada en el total y no por sus partes, donde la humedad representa un 65,7%, porcentaje menor a lo detectado en hojas y tallos de nuestro estudio ⁽⁴⁰. En las hojas analizadas de betarraga resalta su mayor contenido de fibra dietética y proteínas a diferencia de los tallos y aunque no se analizó el contenido de nitratos, este varía entre las diferentes porciones de la planta, siendo la hoja la que tiene un aporte superior de nitrato al compararlo con el tallo y la raíz⁴¹. Esto va en concordancia por lo planteado en el estudio de Casierra-Posada y Pinto-Correa (2011)⁴²⁾ señalando que las hojas tienen gran valor nutritivo, mayor que el de las raíces, e incluso estos dos nutrientes (fibra y proteínas) son mayores que los informados en otro estudio⁴³.

El consumo de verduras ricas en compuestos bioactivos explica la asociación inversa entre un alto consumo de verduras y el riesgo de enfermedades coronarias y cardiovasculares⁴⁴, aunque el consumo de verduras está por debajo de la ingesta diaria mínima recomendada⁴⁵. Por tanto, la tendencia actual es la creación de productos derivados de hojas y tallos siendo una alternativa a la ingesta de compuestos con beneficios para la salud⁴⁶. En el caso de la revalorización de los tallos y hojas de verduras, son matrices alimentarias que contienen elevadas cantidades de compuestos bioactivos con valor nutricional principalmente pectina, proteínas, antioxidantes, compuestos fenólicos, polisacáridos complejos, fibra y vitaminas⁴⁷. Es por ello que la valoración de estos excedentes alimentarios son de gran interés para su reincorporación a las cadenas de comercialización y por lo tanto, puedan ser consumidas por la población contribuyendo de esta forma a la economía circular⁴⁸. Además, la valorización de los subproductos promoverá la creación de empleo y nuevas oportunidades de negocios beneficiarán directamente a las comunidades⁴⁹.

Los resultados encontrados en esta investigación son de gran valor, pero deben analizarse con prudencia, reconociendo las limitaciones de este estudio. Primero los tallos y hojas de las tres hortalizas analizadas fueron cultivadas en la zona centro del país por lo que su ciclo de producción agrícola podría diferir al de otros países y por lo tanto los resultados, no obstante, la metodología abordada es replicable para analizar el valor nutricional de otros excedentes alimentarios. Y la segunda limitación fue la falta de evidencia científica sobre el patrón de consumo de hojas y tallos de las tres hortalizas analizadas por la población chilena, demostrando la necesidad de realizar investigaciones sobre las características de consumo de los subproductos alimentarios.

Finalmente, una alimentación saludable y balanceada debe incorporar verduras por su gran aporte en vitaminas, minerales, fibra dietética, antioxidantes y flavonoides disminuyendo el riesgo de cáncer, enfermedades cardiovasculares y degenerativas. Adicionalmente se hace necesario recuperar las porciones que son desperdiciadas al momento de su preparación con el fin de disminuir el impacto medioambiental y favorecer alternativas alimentarias dado el aumento de la población mundial que requerirá de una mayor producción de alimento sumado a la inseguridad alimentaria que se avecina.

Con lo expuesto anteriormente, es fundamental comprender las características nutricionales de los excedentes de alimentarios como son los tallos y hojas de brócoli, apio y betarraga con la finalidad de que los profesionales de la nutrición y la alimentación le proporcionen un valor agregado como nuevos alimentos ampliando así la matriz alimentaria de los consumidores.